et mutualismes syndrom forstærker livsstilen for en dovendyr

introduktion

mens planteetere er den dominerende foderstrategi blandt pattedyr, er arboreale planteædere meget sjældne. Faktisk indeholder mindre end 4% af alle pattedyrs slægter arter, der til en vis grad er arboreale og planteædende, og kun 10 arter af pattedyr (eller mindre end 0, 2% af pattedyrs mangfoldighed) betragtes som specialiserede arboreale planteædere . Arter, der foder på plantemateriale i træer, har en meget begrænset livsstil. På den ene side skal de være små og lette for at blive understøttet i baldakinen; på den anden side begrænser lille kropsstørrelse fordøjelseskapaciteten, især til forarbejdning af plantemateriale, der er rig på fibre, men lav i fordøjelige næringsstoffer. Så selvom udviklingen mod arboreal planteæder findes i taksonomisk forskellige pattedyrgrupper, herunder primater, træ dovendyr og pungdyr, vejer alle mellem 1 og 14 kg . Således synes sjældenheden af denne livsstil og konvergens af kropsstørrelse blandt planteædende og arboreale pattedyr at afspejle begrænsninger af ernæringsmæssig energi på kropsstørrelse . For at overvinde sådanne begrænsninger har arboreale planteædere udviklet dramatiske anatomiske (f.eks. drøvtyggerlignende pregastriske fordøjelsesorganer), fysiologiske (f. eks. deprimerede metaboliske hastigheder) og adfærdsmæssige (f. eks. strenge diætpræferencer) tilpasninger.

dovendyr, eller los peresosos på spansk, er langsomt bevægende neotropiske pattedyr. De to fylogenetiske grupper, to – (Choloepus spp.) og tre-tåede (Bradypus spp.) dovendyr (figur 1a,b), divergeret omkring 40 Ma og er økologisk helt anderledes. Selvom begge er mellemstore foregut , der gærer arboreale pattedyr, har to-tåede dovendyr relativt store hjemområder (Inline formel men op til 140 ha) og en forholdsvis forskelligartet diæt af dyremateriale, frugter og blade, mens tre-tåede dovendyr har meget begrænsede hjemområder (Inline formel Rækkevidde = 0,3-15,0 ha) og betragtes som strenge folivores . Desuden er individuelle tre-tåede dovendyr specialister, roosting og forbrugende blade fra kun få træarter i skoven . På grund af deres ernæringsmæssigt dårlig og giftig kost, tre-tåede dovendyr besidder den langsomste sats af fordøjelsen for enhver pattedyr . For at redegøre for denne lavenergi-periodisering har tre-tåede dovendyr en meget lav metabolisk hastighed, mindre end halvdelen af det, der forventes for deres masse .

 Figur 1.

Figur 1. Både (A) tre – og (b) to-tåede dovendyr har et forskelligt økosystem i deres pels. (c-e) de mere stillesiddende tre-tåede dovendyr (sorte bjælker) havde (c) et større antal møl, (d) mere uorganisk nitrogen i form af Inline formel og (e) større algebiomasse på deres pels sammenlignet med to-tåede dovendyr (grå bjælker). Fejllinjer repræsenterer venstre 1 S. E.; *p < 0.05, **p < 0.001.

cirka en gang om ugen stiger tre-tåede dovendyr ned fra baldakinen til bunden af deres modale træ, hvor de skaber en depression i jorden med deres vestigiale hale og deponerer deres gødning. Efter afføring dækker dovendyr deres latrin med bladkuld og stiger op til baldakinen . To-tåede dovendyr defecerer fra baldakinen eller på jorden, især når man skifter træer (som de ofte gør) , og deres rutine, hvad angår både frekvens og site troskab, er langt mindre begrænset . Faldende et træ er både risikabelt og energisk dyrt for enhver dovendyr. Ja, det er den førende årsag til dødelighed for en dovendyr; mere end halvdelen af alle voksne dovendyrsdødeligheder, vi har dokumenteret, var depredationshændelser, når dovendyr var ved eller i nærheden af jorden . Desuden estimerer vi, at de gennemsnitlige omkostninger ved nedstigning fra baldakinen til afføring udgør ca.8% af en dovendyrs daglige energiske budget (se det elektroniske supplerende materiale for detaljer). I betragtning af den øgede risiko og energiske omkostninger for en dovendyr at affæle på skovbunden, man ville forvente, at det er en vigtig fitness-styrke adfærd. Foreslåede fordele ved denne adfærd til tre-tåede dovendyr omfatter befrugtende deres foretrukne træer, kommunikere med andre dovendyr via latriner eller undgå afsløring fra rovdyr . I betragtning af de ernæringsmæssige begrænsninger, der pålægges af træets dovendyrs livsstil, antog vi, at denne adfærd kunne drives af en kryptisk, men alligevel vigtig, ernæringsmæssig input.

begge arter af dovendyr har en forskelligartet samling af symbiotiske mikroorganismer i deres pels, herunder arter af alger, leddyr og detritivorøse svampe, hvoraf mange kun findes inden for det phoretiske økosystem, der bor i dovendyrskind. Grønalger (Trichophilus spp.) er særligt rigelige . Individuelle hår af tre-tåede dovendyr har unikke tværgående revner, som gør det muligt for hårskaftet at blive mættet med regnvand, og hvilke alger koloniserer og vokser hydroponisk . Et kommensalt forhold er også blevet tilskrevet dovendyr og pyralidmøl (Cryptoses spp.), hvor Møl kræver foreningen ( + ), men fordi de ikke lever af dovendyr, pålægger ingen konsekvens (0) på deres vært . Når en dovendyr ned et træ og defecates, gravid kvindelige møl forlade dovendyr og oviposit i den friske ekskrementer. Larver er copraphagous, udvikler sig helt inden for gødningen, og voksne dukker op og flyver til baldakinen for at søge deres parringspladser i dovendyrskind for at fortsætte deres livscyklus. Selvom tre-tåede dovendyr regelmæssigt autogroom, de er ineffektive i at fjerne dovendyr møl . Fordi livscyklussen for pyralidmøller er helt afhængig af disse ellers uforklarlige adfærd i tre-toed dovendyr, hævdede vi, at moth–dovendyr-interaktionen faktisk kunne være en vigtig gensidighed, hvor dovendyr også nyder godt af deres forening (+/+).

Mutualismer—fælles gavnlige interaktioner mellem medlemmer af forskellige arter—er allestedsnærværende i naturen og blandt de vigtigste af alle økologiske interaktioner . Lige fra diffuse og indirekte til tæt coevolved direkte interaktioner mellem flere arter er mutualismer tidligere blevet påberåbt for at redegøre for ellers uforklarlig adfærd , såsom ‘renere fisk’, der fjerner ektoparasitter fra klientrevfisk eller myrer , der forsvarer akacietræer , og som en mekanisme, hvormed ernæringsmæssigt begrænsede organismer dyrker og opretholder en fødekilde, som dem, der observeres i svampekulturelle systemer af bladskærermyrer . I betragtning af de tilsyneladende ubelønnede risici ser dovendyret ud til at være vedvarende på vegne af møllerne, vi antog, at de phoretiske symbionter, tidligere antaget at have et kommensalt forhold til dovendyr, forstærkede faktisk dette forhold ved at give ernæringsmæssige input til deres værter.

for at undersøge forholdet mellem dovendyr og deres phoretiske symbionter fangede vi voksne to – og tre-tåede dovendyr og kvantificerede antallet af pyralidmøl, der angreb hver enkelt person, såvel som andre vigtige økosystemkomponenter inden for dovendyrskind, herunder koncentrationen af uorganisk nitrogen og fosfor og algebiomasse på deres pels. Vi indsamlede også digesta fra dovendyrets skovmave for at afgøre, om medlemmer af samfundet inden for pelsen blev forbrugt. Vi forudsagde, at den stive adfærd observeret i tre-tåede dovendyr fremmet møl angreb, og møl tæthed ville være større sammenlignet med to-tåede dovendyr. Vi forudsagde det yderligere, fordi møl er en af de eneste portaler af eksogent organisk materiale til dette økosystem, stigende mølletæthed ville fremme næringstilgængelighed og produktivitet inden for dovendyrskind, og potentielt give ernæringsmæssige input for at lette nogle af de begrænsninger, som denne specialiserede arboreale planteæder står overfor.

materiale og metoder

(a) beskrivelse af økosystemet på en dovendyr

vi udførte feltarbejde ca.85 km nordøst for San Josur, Costa Rica (10,32 liter N, -83,59 liter V). Både brunstruede tre-tåede dovendyr (Bradypus variegatus) og Hoffmanns to-tåede dovendyr (Choloepus hoffmanni) er relativt rigelige på tværs af vores undersøgelsessted. Feltarbejde blev udført som fastsat og godkendt af iacuc protokol A01424 af universitetet i Madison, og overholdt retningslinjerne for brug af pattedyr i forskning, der er fastsat af American Society of Mammalogists. Adgang blev givet af den private Grundejer, og vores projekt-og prøveindsamling blev godkendt af Ministerio de Ambiente, Energia y Telecomunicaciones, Sistema Nacional de Currreas de Conservaci Kurtn, Costa Rica. Alle prøver blev importeret til USA med CITES og United States Fish and dyreliv Service godkendelse. For at dokumentere møl – og algesamfundet samt kvantificere niveauer af uorganisk nitrogen og fosfor i dovendyrskind fangede vi tidligere markerede voksne to-(n = 14) og tre-tåede (n = 19) dovendyr efter standardprocedurer i August 2012. Fordi unge dovendyr ofte er blottet for alger og ser ud til at erhverve deres algesamfund fra deres mor , Vi inkluderede ikke unge i vores analyser. Vi skar en hårlås fra dorsum af hver dovendyr og indsamlede alle møller fra dovendyret med et hvirvelløse vakuum. I gennemsnit indsamlede vi 15,2 (kr 2,9; range = 4-39) og 4,5 (kr 1,3; range = 0-21) møl fra henholdsvis tre – og to-tåede dovendyr. For at kvantificere koncentrationerne af uorganisk nitrogen og fosfor samplede vi (0,1 g) dovendyrskind og vaskede det med 15 ml deioniseret vand i 15 minutter. Vasken blev filtreret gennem et 0,45 liter sprøjtemembranfilter og analyseret for Inline formel og Inline formel ved hjælp af en strømningsinjektionsanalysator (Hurtigkem 8000 FIA, Lachat instrumenter) og total fosfor ved hjælp af en ICP/OES (Iris Advantage, Thermo-Fisher). Møl blev identificeret (kryptoser choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) ved de systematiske Entomologilaboratorier (USDA, Agricultural Research Service). Vi vejede hver møl (kr 0,1 kr), og delte den samlede biomasse af møl angreb af massen af dovendyret (kr 0.1 kg) for at tage højde for individuelle forskelle i kropsstørrelse; selv uden skalering opdagede vi imidlertid et signifikant forhold mellem Inline formel og både antal møl og total møllbiomasse (se elektronisk supplerende materiale, figur S1).

vi målte klorofyl A-koncentrationen af den mikrobielle biomasse i pelsen på hver dovendyr via fluorometri. Kort fortalt blev 0,01 g pels fra hver dovendyr sonikeret i ddH2O 1 liter og methanol 3 liter (i ca. 30 min hver) for at adskille algeceller fra pelsen (se elektronisk supplerende materiale, figur S2); filtratet fra vasken blev centrifugeret og målt på et fluorometer for at beregne koncentrationen af klorofyl. Vores estimater af algebiomasse blev bekræftet af ændringen i pelsens masse efter sonikering (dvs.faldet i pelsmasse efter fjernelse af alger var relateret til klorofyl A-koncentration). Vi brugte denne ændring i pelsens masse efter sonikering til at tilnærme algernes biomasse i hver prøve. Vi skalerede derefter vores estimat af algebiomasse fra prøven for at tilnærme den samlede masse af alger på hele dovendyret ved at antage, at 20% af dovendyrets kropsmasse var pels, og at den observerede procentvise ændring i pelsprøver fra rengøring var konstant over dyrets overfladeareal. Vi sammenlignede forskelle mellem to-og tre-tåede dovendyr i skaleret møllebiomasse,  Inline formelkoncentrationer og algebiomasse med t-test og udforskede forholdet mellem møllbiomasse og  Inline formelog mellem  Inline formel med arter som en kategorisk variabel. Fordi interaktionen for arter og forudsigelsesvariablen var ikke-signifikant for begge møl-arter (t = 1,09, p = 0,28) og Inline formel (t = 1,40, p = 0.17), rapporterede vi den enkle lineære regressionsmodel med den kontinuerlige variabel (f.eks. møllebiomasse eller Inline formel).

(b) in vitro-fermenteringsforsøg

for at kvantificere algernes fordøjelighed i pelsen til organiske syrer fra pregastrisk mikrobiel fermentering blev in vitro-fermenteringer udført under anvendelse af et ruminal inokulum, et let tilgængeligt mikrobielt samfund med kapacitet til at nedbryde en lang række plantekomponenter. Inokulumet blev sammensat af to Holstein-malkekøer (Bos taurus) og fremstillet som tidligere beskrevet , bortset fra at den pressede ruminalvæske blev fortyndet til en OD525 på 5,0 under anvendelse af reduceret buffer, der indeholdt 1 g trypticase pepton pr.liter. Fermenteringer blev udført i 5 ml glas serum hætteglas (hvede videnskabelig), der indeholdt 150 mg lufttørret dovendyr pels fra to-(n = 10) og tre – tåede dovendyr (n = 10). For at vurdere algernes og organisk stofs Bidrag til gæringen inkluderede vi hætteglas med pels fra de samme dovendyr, men som var blevet vasket og sonikeret i methanol for at fjerne alger og andet tilknyttet organisk materiale. Fire tomme hætteglas med kun ruminal inokulum og reduceret buffer blev også analyseret. Hætteglas blev først Gasset kraftigt med CO2 i 2 minutter og derefter forseglet tæt med #00 butylgummipropper. Fortyndet ruminal inokulum (2,00 ml) blev tilsat under CO2-gasning, og hætteglasset blev forseglet med en flange butylgummiprop og sikret med en aluminiumskrympeforsegling; disse inokuleringer blev udført i et 39 liter C-rum efter temperaturækvilibrering af den fortyndede ruminalvæske. 0, 1, 2, 4 og 16 timer, hætteglas blev inkuberet i lodret position uden at ryste. Efter 24 timers inkubation blev hætteglas ikke lukket, og 1,00 ml deioniseret vand blev tilsat. Væskeindholdet blev blandet flere gange med en mikropipetter, og 1,00 ml af væsken blev fjernet til mikrocentrifugering (12 000 liter g, 10 minutter, 4 liter C). Supernatanten blev analyseret for organiske syrer af HPLC . Nettoproduktion af individuelle og samlede flygtige fedtsyrer (VFA; efter subtraktion af koncentrationer i emner) blev analyseret efter en blandet model i SAS v. 9.2 med dovendyrsarter og pelsbehandling (vasket versus uvasket) som klassevariabler, en interaktion mellem artsbehandling og individuel dyr som tilfældig variabel. Dataene (se elektronisk supplerende materiale, tabel S1) afslørede, at C2–C5 lige kæde VFA (eddikesyre gennem valeric) afledt primært fra kulhydratfermentering blev produceret i højere mængder fra uvasket pels end fra vasket pels og i pels fra tre-tåede dovendyr end fra to-tåede dovendyr. I modsætning hertil var produktionen af forgrenet VFA (isobutyric, 2-methylbutyric og isovaleric), som er entydigt afledt af aminosyregæringer (specifikt de forgrenede aminosyrer leucin, isoleucin og valin), lav og varierede ikke mellem arter eller med behandling (p > 0,30), hvilket tyder på minimal kapacitet til pregastrisk fermentering af algeprotein.

(c) sammensætningsanalyse af alger og planter

vi gennemførte sammensætningsanalyser for kulhydrater, proteiner og lipider af algeprøver ekstraheret fra pelsen af to- (n = 10) og tre-tåede (n = 10) dovendyr samt bladprøver fra de seks mest almindeligt forbrugte plantearter i procent af tørstofindholdet. Til kulhydrat-og proteinanalyse blev prøver (1-7 mg, vejet til 0,001 mg) suspenderet i 200-600 liter på 0,2 M NaOH, opvarmet ved 80 liter C i 40 minutter med hyppig blanding ved inversion og afkølet til stuetemperatur. Efter neutralisering med 0.38 volumener på 10% (v/v) iseddikesyre, protein blev analyseret ved Bradford-metoden ved anvendelse af Coomassie Plus reagens (BioRad) med lysosym som standard; kulhydrater blev analyseret ved phenol-svovlsyremetoden ved anvendelse af glucose som standard. Til lipidekstraktioner , lufttørrede (60 liter C) alger (ca. 50 mg) og blade (100-200 mg) blev suspenderet i 2 ml CHCl3, 2 ml methanol og 1 ml H2O i skruelåg med Teflonforinger. Efter hvirvel i 2 minutter blev rørene centrifugeret (2500 liter g, 10 minutter, stuetemperatur), og chloroformfasen blev genvundet. Det resterende materiale blev ekstraheret tre yderligere gange, hver med 2 ml chloroform. De fire chloroformekstrakter blev samlet og behandlet med 3 ml mættet NaCl i vand. Efter den endelige centrifugering blev chloroformfasen genvundet og inddampet til ca.0,5 ml volumen under N2. De koncentrerede ekstrakter blev kvantitativt overført med CHCl3-vask til forudvejede 1,5 ml mikrofugerør, og CHCl3 fordampede. Mikrofugerørene blev derefter lufttørret natten over ved 60 liter C inden vejning. Blanke rør blev brugt til at korrigere for vægttab af tomme mikrofugerør ved tørring.

(d) identificering af alger i fordøjelsen af dovendyr

vi indsamlede digesta fra skovmave af to- (n = 16) og tre-tåede dovendyr (n = 12) via gastrisk sonde for at bestemme, om alger var blevet forbrugt af dovendyr. Vi filtrerede en 2 ml alikvot digesta gennem en 60 liter sigte for at udelukke store partikler. Vi forberedte derefter mikroskopglas ved hjælp af 30 liter filtreret digesta og så hvert dias med et sammensat lysmikroskop ved 400 liter forstørrelse. Vi tællede 100 celler af alge eller cyanobakteriel materiale for hvert dias og fotograferede hver celle detekteret. Alger og cyanobakterier blev identificeret til den højest mulige taksonomiske opløsning, og repræsentative alge-og cyanobakterielle grupper blev fotograferet (se elektronisk supplerende materiale, figur S3).

vi sammenlignede det algesamfund, der blev påvist i digesta, med det på pelsen af to- (n = 5) og tre-tåede (n = 5) dovendyr. Pels fra disse individer blev anbragt i et mikrocentrifugerør indeholdende 1 ml ddH2O og gennemblødt i 1 time, omrørt hvert 15.minut i 5 minutter. Pels blev fjernet fra hætteglas, mens supernatanten blev brugt til mikroskopbeslag. Mikroskopglas blev fremstillet under anvendelse af 30 liter supernatant, set under anvendelse af et sammensat lysmikroskop ved 400 liter forstørrelse og identificeret som beskrevet ovenfor. Fotografier af 100 alger og cyanobakterielle celler fra hvert dias blev indsamlet.

resultater og diskussion

som forudsagt husede tre-tåede dovendyr flere møl (figur 1C) samt større koncentrationer af Inline formel (figur 1D) og øget biomasse af alger (figur 1e) i deres pels end to-tåede dovendyr. Vi fandt en lignende tendens, men opdagede ikke en signifikant (p > 0,05) forskel i Inline formel eller total fosfor (hovedsagelig i form af Inline formel) mellem arten (se elektronisk supplerende materiale, figur S4). Imidlertid, som almindeligt observeret i jord, disse næringsstoffer vil sandsynligvis hurtigt blive erhvervet af fotosyntetiske organismer eller udvasket under regnbyger . Uanset sloth arter, Inline formel koncentrationen var positivt relateret til antallet af pyralid møl i pelsen (figur 2a), og biomassen af alger steg også med koncentrationen af Inline formel i pelsen af dovendyr (figur 2b).

 figur 2.

figur 2. Inden for pelsen af dovendyr førte et stigende antal møl til større koncentration af nitrogen, som er relateret til algernes biomasse. Forholdet mellem (a) pyralid møl angreb og Inline formel koncentration, og (b) mængde Inline formel og algebiomasse, i pelsen af to – (grå) og tre-tåede (sorte) dovendyr.

vi vurderer, at dovendyrene i gennemsnit har 125,5 g (14,8 g, 1 S. E.) mikrobiel biomasse (hovedsagelig alger) i deres pels, hvilket svarer til ca.2,6% (0,2%) af deres kropsmasse. Vores in vitro-fermenteringseksperimenter viste, at alger i dovendyrskind også er meget fordøjelige, at VFA-produktion fra algefordøjelse primært er forbundet med kulhydratgæring, og at pels af tre−tåede dovendyr indeholder organisk materiale, der er tilstrækkeligt til at give 24,4 mg VFA ‘ er·(g fur-1) fra pregastrisk gæring (se elektronisk supplerende materiale, tabel S1), næsten dobbelt så meget sammenlignet med to-tåede dovendyr (p < 0,001). Kompositionsanalyse af alger og blade af plantearter foretrukket af dovendyr afslørede, at begge genstande var rige på kulhydrater (25.7% kur 1,4 for alger versus 42,4% kur 3,5 for planter; se elektronisk supplerende materiale, tabel S2) og havde tilsvarende mængder protein (5,0% kur 0,39). Sammenlignet med planteblade var mikroalger imidlertid tre til fem gange rigere i lipidindhold—alger fra to – og tre-tåede dovendyr var henholdsvis 45,2% (kur 4,0) og 27,4% (kur 0,8) lipid (se elektronisk supplerende materiale, tabel S2). Lipidindholdet i mikroalger er omvendt relateret til uorganiske nitrogenniveauer , hvilket kunne forklare forskellen i lipidindholdet i alger mellem dovendyrarter. Uanset hvad ville en fødevare med denne høje lipidsammensætning give en særlig rig (over dobbelt så stor som sammenlignet med protein eller kulhydrat pr.gram) og hurtig energikilde til dovendyr, da lipider typisk ville omgå den pregastriske fermenteringsproces.

ikke overraskende forekom den samme algeart i pelsen og fordøjelsen af både to – og tre-tåede dovendyr. Specifikt identificerede vi Trichophilus spp. i digesta af to af de tre-tåede dovendyr (eller 17%) og seks af de to-tåede dovendyr samplede (eller 38%)—denne symbiotiske alge er kun kendt for at bebo pelsen af dovendyr (se elektronisk supplerende materiale, figur S3) . Det faktum, at algerne er let fordøjelige, men alligevel blev påvist i vores begrænsede prøvestørrelse, antyder, at hyppigheden af indtagne alger sandsynligvis vil være høj.

konklusion

vores data antyder, at der forekommer en række sammenkædede mutualismer mellem dovendyr, møl og alger (figur 3). Specifikt ser dovendyr ud til at fremme pyralid møl angreb ved at falde ned til bunden af træet for at affæle og hjælpe møllens livscyklus , selv i lyset af øget rovdyrrisiko og betydelige energiske omkostninger . Møl i pelsen af dovendyr fungerer igen som en portal for næringsstoffer, der forbinder økosystemet inden for dovendyrskind med det omgivende miljø. Inden for dovendyrets økosystem er svampe almindelige, og vi postulerer, at møl mineraliseres af dette rigelige samfund af nedbrydere. Alternativt kan møl direkte transportere organisk affald fra gødningsbunken til pelsen. Uanset mekanismen øgede stigende møllebiomasse uorganiske nitrogenniveauer, hvilket syntes at øge væksten af algesamfund på dovendyrskind. Dovendyr forbruger alger, formodentlig via autogrooming, til ernæringsmæssig fordel. Vores VFA-og kompositionsdata antyder, at alger på pelsen af dovendyr er især rige på fordøjelige kulhydrater og lipider. Kort sagt foreslår vi, at dovendyr græsser de ‘alger-haver’, de har afledt af en trevejs mutualisme (figur 3).

 figur 3.

figur 3. Postulerede sammenkædede mutualismer (+) blandt dovendyr, møl og alger: (a) dovendyr nedstammer deres træ for at affæle og leverer gravide kvindelige dovendyr (+) til ovipositionssteder i deres gødning; (b) larvemøl er copraphagous og som voksne søger dovendyr i baldakinen; (c) møl repræsenterer portaler for næringsstoffer, og via nedbrydning og mineralisering af detritivores øger uorganiske nitrogenniveauer i dovendyrskind, som fremmer algevækst ( + ), og (d) dovendyr (+) forbruger derefter disse alger-haver, formodentlig for at øge deres begrænsede kost.

ud over at give ernæring er det muligt, at algedyrkning forbedrer dovendyrets overlevelse via camouflage, hvilket reducerer dødeligheden fra rovdyr fra luften . Disse to ultimative mekanismer til algedyrkning udelukker ikke hinanden, men vi spekulerer i, at camouflagen fra alger er sekundær til ernæringstilskud. For det første skulle fordelen ved øget skjul inden i baldakinen være meget stærk for at udligne de høje rovdyrhastigheder, der opstår, når træet falder ned for at affæle, alligevel synes alge–dovendyrsymbiosen ikke at være relateret til fordelingen af den primære luftrovdyr af dovendyr, harpy eagle (Harpia harpyja). For det andet antyder tidligere konstruerede energibudgetter for tre-toed dovendyr , at de daglige energiforbrug faktisk kan overstige indtaget, hvilket kan skyldes beregningsfejl, eller fordi en kryptisk fødevare, som alger, er blevet savnet. En ukendt fødekilde ville hjælpe med at forklare, hvorfor tre-tåede dovendyr er vanskelige at holde godt næret i desinficerede fangefaciliteter . Endelig var de gensidige forbundet med den to-tåede dovendyr, som er den mere vagile og mindre begrænsede forager, mere tvetydige. To-tåede dovendyr havde betydeligt færre møl og mindre uorganisk nitrogen og alger, selvom de formodentlig står over for lignende rovdyrstryk i skovbaldakinen. Ja, To-og tre-tåede dovendyr fra det samme geografiske område har fylogenetisk forskellige grupper af Trichophilus spp., antyder et langt coevolutionært forhold mellem dovendyr og deres algesamfund .

uanset hvilken fordel alger giver dovendyr, ser dette komplekse syndrom af mutualismer—blandt møl, dovendyr og alger—ud til at have låst tre-tåede dovendyr i en evolutionær afvejning, der kræver, at den står over for øget predationsrisiko for at bevare sammenkædede mutualismer. Støtte livscyklus møl kan forklare, hvorfor tre-tåede dovendyr besidder en høj troskab til kun et par modale træer, og en markant vilje til at defecate i hvad der er, for en dovendyr, den farligste del af skoven. Disse mutualismer kunne også bidrage til dovendyrets succes som en arboreal planteæder, en af de mest begrænsede og sjældneste foderstrategier blandt hvirveldyr . Vores undersøgelse er den første, der antyder, at unikke økologiske interaktioner, ud over fysiologiske og anatomiske tilpasninger, kan fremme en arboreal og planteædende livsstil; fremtidige eksperimenter, der tester de mekanistiske forbindelser og formodede fordele ved interaktionerne mellem dovendyr, møl og alger hjælper med at drille den nøjagtige karakter af disse forbindelser.

anerkendelser

mange tak til E. For nyttige diskussioner og kommentarer til manuskriptet, og til A. Solis for Moth identifications.

finansieringserklæring

finansiering blev leveret af National Science Foundation (DEB-1257535), det offentlige Museum, University of Madison og American Society of Mammalogists.

fodnoter

© 2014 forfatteren(e) udgivet af Royal Society. Alle rettigheder forbeholdes.
  • 1
    Eisenberg JF. 1978udviklingen af arboreale herbivorer i klassen mammalia. Økologien af arboreale folivores (Red. & Montgomery GG), s.135-152. Det Forenede Kongerige: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 2
    Cork SJ& Foley VJ. 1991fordøjelses-og stofskiftestrategier for arboreale folivorer i forhold til kemisk forsvar i tempererede og tropiske skove. Planteforsvar mod pattedyrs planteæder (eds , Palo RT& Robbins CT), s.166-175. Boca Raton, FL: CRC Tryk. Google Scholar
  • 3
    McNab BK. 1978energetik af arboreale folivorer: fysiologiske problemer og økologiske konsekvenser af fodring på en allestedsnærværende fødevareforsyning. Økologien af arboreale folivores (Red. & Montgomery GG), s.153-162. Det Forenede Kongerige: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 4
    Gaudin TJ. 2004phylogenetiske forhold mellem dovendyr (Mammalia, Ksenarthra, Tardigrada): det kraniodentale bevis. Dyr. J. Linnean Soc. 140, 255–305. (doi:10.1111/j.1096-3642.2003.00100.h). Crossref, Google Scholar
  • 5
    Peery m& Pauli JN. 2012parringssystemet for et ‘dovent’ pattedyr, Hoffmanns to-tåede dovendyr. Anim. Opfør dig ordentligt. 84, 555–562. (doi: 10.1016 / j. adfærd.2012.06.007). Crossref, Google Scholar
  • 6
    Pauli JN& Peery MS. 2012uventet stærk polygyni i den brune throated tre-toed dovendyr. PLoS ONE 7, e51389. (doi: 10.1371 / tidsskrift.pone.0051389). Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • 7
    Montgomery GG& Sunker mig. 1978habitat udvælgelse og brug af to-tåede og tre-tåede dovendyr. Økologien af arboreale folivores (Red. & Montgomery GG), s.329-359. København, DK: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 8
    1995 passagen af digesta, partikelstørrelse og in vitro fermenteringshastighed i den tre-tåede dovendyr Bradypus tridactylus (Edentata: Bradypodidae). J. 236, 681–696. (doi:10.1111 / j. 1469-7998.1995.tb02739.h). Crossref, Google Scholar
  • 9
    Britton SV. 1941Form og funktion i dovendyret (afsluttet). Sp. Rev. Biol. 16, 190–207. (doi: 10.1086 / 394628). Crossref, Google Scholar
  • 10
    Nagy KA& Montgomery GG. 1980field stofskifte, vandstrøm og madforbrug i tre-tåede dovendyr (Bradypus variegatus). J. Pattedyr. 61, 465–472. (doi: 10.2307 / 1379840). Crossref, Isi, Google Scholar
  • 11
    Goffart M. 1971funktion og form i dovendyret. Det Forenede Kongerige: Pergamon Press. Google Scholar
  • 12
    Peery m& Pauli JN. I pressen. Skygge-dyrket kakao understøtter en selvbærende befolkning på to-tåede, men ikke tre-tåede dovendyr. J. Appl. Ecol. (doi: 10.1111 / 1365-2664.12182). Google Scholar
  • 13
    Chiarello AG. 2008sloth økologi: en oversigt over feltstudier. Biologien af Ksenarthra (eds , nemlig SF& Loughry VJ), s.269-280. Gainesville, FL: University Press of Florida. Google Scholar
  • 14
    Suutari M, Majaneva M, færre DP, Voirin B, Aiello a,Friedl t, Chiarello AG & Blomster J. 2010molekylært bevis for et mangfoldigt grønt algesamfund, der vokser i dovendyrets hår og en specifik tilknytning til Trichophilus velvære (Chlorophyta, Ulvophyceae). BMC Evol. Biol. 10, e86. (doi: 10.1186 / 1471-2148-10-86). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 15
    Aiello A. 1985sloth hair: ubesvarede spørgsmål. Udviklingen og økologien af bæltedyr, dovendyr og vermilinguas (Red. & Montgomery GG), s.213-218. Det Forenede Kongerige: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 16
    JK& Montgomery GG. 1976cryptoses choloepi: en coprophagous moth, der lever på en dovendyr. Videnskab 193, 157-158. (doi: 10.1126 / videnskab.193.4248.157). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 17
    Odum E. 1953fundamentals of ecology. Philadelphia, PA: Saunders Company. Google Scholar
  • 18
    Chiarello AG. 1998 aktivitet budgetter og spænder mønstre af Atlantic forest manke sloth Bradypus torvatus (Ksenarthra: Bradypodidae). J. 246, 1–10. (doi:10.1111 / j. 1469-7998.1998.tb00126.h). Crossref, Google Scholar
  • 19
    JK& bedste RC. 1985arthropod associates of dovendyr. Udviklingen og økologien af bæltedyr, dovendyr og vermilinguas (Red. & Montgomery GG), s.297-311. Det Forenede Kongerige: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 20
    Herre EA, ved N, Mueller UG& Rehner SA. 1999udviklingen af gensidigheder: at udforske vejen mellem konflikt og samarbejde. Tendenser Ecol. Evol. 14, 49–53. (doi: 10.1016 / S0169-5347(98)01529-8). Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • 21
    Kiers ET, Palmer TD, Ives AR, Bruno JF& Bronstein JL. 2010gensidigheder i en verden i forandring: et evolutionært perspektiv. Ecol. LETT. 13, 1459–1474. (doi:10.1111/j.1461-0248.2010.01538.h). Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • 22
    Bshary R, Grutter AS, vilder AST& Leimar O. 2008par af samarbejdende renere fisk giver bedre servicekvalitet end singletoner. Natur 455, 964-966. (doi: 10.1038 / nature07184). Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • 23
    Jansen DH. 1966coevolution af gensidighed mellem myrer og akacier i Mellemamerika. Evolution 20, 249-275. (doi: 10.2307 / 2406628). Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • 24
    Currie CR, Mueller UG& Malloch D. 1999landbrugspatologien i myresvamphaver. Proc. Natl Acad. Sci. USA 96, 7998-8002. (doi: 10.1073 / pnas.96.14.7998). Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • 25
    PJ, Dien BS, Springer tl& Vogel KP. 2005in vitro gasproduktion som en surrogatmåling af fermentabiliteten af cellulosebiomasse til ethanol. Appl. Mikrobiol. Biotechnol. 67, 52–58. (doi: 10.1007 / s00253-004-1844-7). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 26
    Goering HK& Van Soest PJ. 1970forage fiber analyse: apparater, reagenser, procedurer og nogle applikationer. Landbrugshåndbog Nr. 379. Det amerikanske landbrugsministerium. Google Scholar
  • 27
    PJ, Shi y& ODT CL. 1991et segmenteret gas / flydende leveringssystem til kontinuerlig kultur af mikroorganismer på uopløselige substrater og dets anvendelse til vækst af Ruminococcus flavefaciens på cellulose. Appl. Mikrobiol. Biotechnol. 36, 178–183. (doi: 10.1007 / BF00164416). Crossref, Google Scholar
  • 28
    Bradford MM. 1976EN hurtig og følsom metode til kvantificering af mikrogram mængder protein under anvendelse af princippet om protein-farvestof binding. Anal. Biochem. 72, 248–254. (doi:10.1016/0003-2697(76)90527-3). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 29
    Dubois M, Gilles KE, Hamilton JK, Rebers pa& Smith F. 1956colorimetrisk metode til bestemmelse af sukker og beslægtede stoffer. Anal. Chem. 28, 350–356. (doi: 10.1021 / ac60111a017). Crossref, Isi, Google Scholar
  • 30
    Huang G-H, Chen G & Chen F. 2009rapid screeningsmetode til lipidproduktion i alger baseret på nilrød fluorescens. Biomasse Bioenergi 33, 1386-1392. (doi: 10.1016 / j. biombioe.2009.05.022). Crossref, Google Scholar
  • 31
    Nadelhoffer KJ, Aber JD& Melillo JM. 1984sæsonmønstre for optagelse af ammonium og nitrat i ni tempererede skovøkosystemer. Plant Jord 80, 321-335. (doi: 10.1007 / BF02140039). Crossref, Google Scholar
  • 32
    PJ le B& Laurens LML. 2010mikroalger som biodiesel og biomasse råmaterialer: gennemgang og analyse af biokemi, Energetik og økonomi. Energi Environ. Sci. 3, 554–590. (doi: 10.1039 / b924978h). Crossref, Google Scholar
  • 33
    LS& Oliveira PM. 1999kliniske problemer med dovendyr (Bradypus sp. og Choloepus sp.) i fangenskab. J. Dyrehave. Middelhavs. 30, 76–80. PubMed, Google Scholar



+