A syndrome of mutualism reinforces the lifestyle of a sloth

Einleitung

Während Pflanzenfresser die vorherrschende Nahrungsstrategie bei Säugetieren sind, sind Pflanzenfresser äußerst selten. In der Tat enthalten weniger als 4% aller Säugetiergattungen Arten, die in gewissem Maße baum- und pflanzenfressend sind, und nur 10 Säugetierarten (oder weniger als 0, 2% der Säugetiervielfalt) gelten als spezialisierte Baumpflanzenfresser . Arten, die sich von Pflanzenmaterial in Bäumen ernähren, haben einen stark eingeschränkten Lebensstil. Einerseits müssen sie klein und leicht sein, um im Baldachin getragen zu werden; Andererseits schränkt die geringe Körpergröße die Verdauungskapazität ein, insbesondere bei der Verarbeitung von Pflanzenmaterial, das reich an Ballaststoffen ist, aber wenig verdauliche Nährstoffe enthält. Obwohl die Entwicklung hin zu baumartigen Pflanzenfressern in taxonomisch unterschiedlichen Säugetiergruppen, einschließlich Primaten, Baumfaultieren und Beuteltieren, zu finden ist, wiegen alle zwischen 1 und 14 kg . Daher scheint die Seltenheit dieses Lebensstils und die Konvergenz der Körpergröße zwischen pflanzenfressenden und baumartigen Säugetieren Einschränkungen der Ernährungsenergetik in Bezug auf die Körpergröße widerzuspiegeln . Um solche Einschränkungen zu überwinden, haben Pflanzenfresser dramatische anatomische (z. B. wiederkäuerähnliche prägastrische Verdauungsorgane), physiologische (z. B. depressive Stoffwechselraten) und verhaltensbezogene (z. B. strenge Ernährungspräferenzen) Anpassungen entwickelt.

Faultiere, oder los perezosos (‚die Faultiere‘) auf Spanisch, sind langsam bewegende neotropische Säugetiere. Die beiden phylogenetischen Gruppen, zwei- (Choloepus spp.) und Drei-Zehen (Bradypus spp.) Faultiere (Abbildung 1a, b), divergierten um 40 Ma und sind ökologisch sehr unterschiedlich. Obwohl beide mittelgroße vordarmfermentierende Baumsäugetiere sind , besitzen Zweizehenfaultiere relativ große Heimatbereiche ( aber bis zu 140 ha) und eine vergleichsweise vielfältige Ernährung mit tierischen Stoffen, Früchten und Blättern, während Dreizehenfaultiere stark eingeschränkte Heimatbereiche haben ( Bereich = 0,3–15,0 ha) und gelten als strenge Folivoren . Darüber hinaus sind einzelne Dreizehenfaultiere Spezialisten, die nur wenige Baumarten im Wald beherbergen und Blätter verzehren . Aufgrund ihrer ernährungsphysiologisch schlechten und toxischen Ernährung besitzen Dreizehenfaultiere die langsamste Verdauungsrate für jedes Säugetier . Um diese energiearme Ansammlung zu berücksichtigen, besitzen Dreizehenfaultiere eine äußerst niedrige Stoffwechselrate, weniger als die Hälfte der für ihre Masse erwarteten .

Etwa einmal pro Woche steigen Dreizehenfaultiere vom Baldachin zur Basis ihres Stammbaums hinab, wo sie mit ihrem verkümmerten Schwanz eine Vertiefung im Boden bilden und ihren Mist ablagern. Nach dem Stuhlgang bedecken Faultiere ihre Latrine mit Laub und steigen zum Baldachin auf . Zweizehenfaultiere entleeren sich vom Baldachin oder auf dem Boden, besonders wenn sie Bäume wechseln (was sie häufig tun) , und ihre Routine, sowohl in Bezug auf Frequenz als auch Standorttreue, ist weit weniger eingeschränkt . Das Absteigen eines Baumes ist für jedes Faultier sowohl riskant als auch energetisch kostspielig. Tatsächlich, Es ist die häufigste Todesursache für ein Faultier; Mehr als die Hälfte aller Todesfälle bei erwachsenen Faultieren, die wir dokumentiert haben, waren Verwüstungsereignisse, als sich Faultiere am oder in Bodennähe befanden . Darüber hinaus schätzen wir, dass die durchschnittlichen Kosten des Abstiegs vom Baldachin zum Stuhlgang ungefähr 8% des täglichen Energiebudgets eines Faultiers ausmachen (siehe das elektronische Ergänzungsmaterial für Details). Angesichts des erhöhten Risikos und der Energiekosten, die ein Faultier auf dem Waldboden verrichten muss, würde man erwarten, dass es sich um ein wichtiges fitnessförderndes Verhalten handelt. Zu den vorgeschlagenen Vorteilen dieses Verhaltens für Dreizehenfaultiere gehört die Düngung ihrer bevorzugten Bäume, die Kommunikation mit anderen Faultieren über Latrinen oder die Vermeidung der Erkennung durch Raubtiere . Angesichts der ernährungsbedingten Einschränkungen durch den Lebensstil von Baumfaultieren stellten wir die Hypothese auf, dass dieses Verhalten durch einen kryptischen, aber wichtigen Nährstoffeintrag verursacht werden könnte.

Beide Arten von Faultieren beherbergen eine vielfältige Ansammlung von symbiotischen Mikroorganismen in ihrem Fell, einschließlich Arten von Algen, Arthropoden und detritivoren Pilzen, von denen viele nur innerhalb des phoretischen Ökosystems existieren, das im Faultierfell lebt. Grünalgen (Trichophilus spp.) sind besonders reichlich vorhanden . Einzelne Haare von Dreizehenfaultieren besitzen einzigartige Querrisse, die es dem Haarschaft ermöglichen, mit Regenwasser gesättigt zu werden, und die Algen besiedeln und hydroponisch wachsen . Eine kommensale Beziehung wurde auch Faultieren und Pyralidenmotten (Cryptoses spp.) , in denen Motten die Assoziation (+) benötigen, aber weil sie sich nicht von Faultieren ernähren, ihrem Wirt keine Konsequenz (0) auferlegen . Wenn ein Faultier einen Baum hinabsteigt und defäkiert, verlassen gravide weibliche Motten das Faultier und legen sich in den frischen Exkrementen ab. Larven sind kopraphag und entwickeln sich vollständig im Mist, und Erwachsene tauchen auf und fliegen zum Baldachin, um ihre Paarungsgründe im Faultierfell zu suchen, um ihren Lebenszyklus fortzusetzen. Obwohl Dreizehenfaultiere regelmäßig autogroomieren , sind sie bei der Entfernung von Faultiermotten unwirksam . Da der Lebenszyklus von Pyralidenmotten vollständig von diesen ansonsten unerklärlichen Verhaltensweisen bei Dreizehenfaultieren abhängt, postulierten wir, dass die Motten–Faultier-Interaktion tatsächlich eine wichtige Gegenseitigkeit sein könnte, bei der Faultiere auch aufgrund ihrer Assoziation profitieren (+/+).

Mutualismen — gemeinsam vorteilhafte Wechselwirkungen zwischen Mitgliedern verschiedener Arten — sind in der Natur allgegenwärtig und gehören zu den wichtigsten aller ökologischen Wechselwirkungen . Mutualismen reichen von diffusen und indirekten bis hin zu eng koevolvierten direkten Interaktionen zwischen mehreren Arten , Mutualismen wurden zuvor aufgerufen, um ansonsten unerklärliche Verhaltensweisen zu erklären, wie z. B. ’sauberere Fische‘, die Ektoparasiten von Klientenrifffischen entfernen , oder Ameisen, die Akazienbäume verteidigen , und als Mechanismus, durch den ernährungsphysiologisch begrenzte Organismen eine Nahrungsquelle kultivieren und aufrechterhalten, wie sie in fungikulturellen Systemen von Blattschneiderameisen beobachtet werden . Angesichts der scheinbar unbezahlten Risiken, die das Faultier im Namen der Motten zu ertragen scheint, stellten wir die Hypothese auf, dass die phoretischen Symbionten, von denen bisher angenommen wurde, dass sie eine kommensale Beziehung zu Faultieren haben, diese Beziehung tatsächlich verstärkten, indem sie ihren Wirten Nährstoffeinträge lieferten.

Um die Beziehung zwischen Faultieren und ihren phoretischen Symbionten zu untersuchen, haben wir adulte Zwei- und Dreizehenfaultiere gefangen und die Anzahl der pyraliden Motten, die jedes Individuum befallen, sowie andere wichtige Ökosystemkomponenten im Faultierfell quantifiziert, einschließlich der Konzentration von anorganischem Stickstoff und Phosphor und Algenbiomasse auf ihrem Fell. Wir sammelten auch Digesta aus dem Vormagen von Faultieren, um festzustellen, ob Community-Mitglieder im Fell konsumiert wurden. Wir sagten voraus, dass das starre Verhalten, das bei Dreizehenfaultieren beobachtet wurde, den Mottenbefall förderte und die Mottendichte im Vergleich zu Zweizehenfaultieren größer sein würde. Wir prognostizierten weiter, dass, weil Motten eines der wenigen Portale von exogenem organischem Material zu diesem Ökosystem sind, Eine Erhöhung der Mottendichte die Nährstoffverfügbarkeit und Produktivität im Faultierfell fördern und möglicherweise Nährstoffeinträge bereitstellen würde, um einige der Einschränkungen dieses spezialisierten Baumpflanzenfressers zu verringern.

Material und Methoden

(a) Beschreibung des Ökosystems auf einem Faultier

Wir führten Feldforschung etwa 85 km nordöstlich von San José, Costa Rica (10,32 ° N, -83,59 ° W) durch. Sowohl braunkehlige Dreizehenfaultiere (Bradypus variegatus) als auch Hoffmanns Zweizehenfaultiere (Choloepus hoffmanni) sind in unserem Untersuchungsgebiet relativ häufig. Die Feldforschung wurde gemäß dem IACUC-Protokoll A01424 der University of Wisconsin-Madison durchgeführt und gemäß den Richtlinien der American Society of Mammalogists für den Einsatz von Säugetieren in der Forschung durchgeführt. Der Zugang wurde vom privaten Grundbesitzer gewährt, und unser Projekt und unsere Probensammlung wurden vom Ministerio de Ambiente, Energia y Telecomunicaciones, Sistema Nacional de Áreas de Conservación, Costa Rica, genehmigt. Alle Proben wurden mit CITES- und United States Fish and Wildlife Service-Genehmigung in die USA importiert. Um die Motten- und Algengemeinschaft zu dokumentieren und den Gehalt an anorganischem Stickstoff und Phosphor im Faultierfell zu quantifizieren, haben wir im August 2012 zuvor markierte erwachsene Faultiere mit zwei (n = 14) und drei Zehen (n = 19) nach Standardverfahren gefangen. Da junge Faultiere oft algenfrei sind und ihre Algengemeinschaft von ihrer Mutter zu erhalten scheinen , haben wir Jungtiere nicht in unsere Analysen einbezogen. Wir schnitten eine Haarsträhne aus dem Rücken jedes Faultiers und sammelten alle Motten aus dem Faultier mit einem wirbellosen Vakuum. Im Durchschnitt sammelten wir 15,2 (± 2,9; Bereich = 4-39) und 4,5 (± 1,3; Bereich = 0-21) Motten von Drei- bzw. Um die Konzentrationen an anorganischem Stickstoff und Phosphor zu quantifizieren, nahmen wir (0,1 g) Faultierfell und wuschen es 15 min lang mit 15 ml entionisiertem Wasser. Die Wäsche wurde durch einen 0,45 µm Spritzenmembranfilter filtriert und auf und mit einem Flow Injection Analyzer (Quickchem 8000 FIA, Lachat Instruments) und Gesamtphosphor mit einem ICP/OES (Iris Advantage, Thermo-Fisher) analysiert. Motten (Cryptoses choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) wurden in den Systematic Entomology Laboratories (USDA, Agricultural Research Service) identifiziert. Wir wogen jede Motte (± 0,1 µg) und teilten die Gesamtbiomasse des Mottenbefalls durch die Masse des Faultiers (± 0.1 kg), um individuelle Unterschiede in der Körpergröße zu berücksichtigen; Auch ohne Skalierung wurde jedoch ein signifikanter Zusammenhang zwischen und sowohl der Anzahl der Motten als auch der gesamten Mottenbiomasse festgestellt (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Abbildung S1).

Wir haben die Chlorophyll-a-Konzentration der mikrobiellen Biomasse im Fell jedes Faultiers mittels Fluorometrie gemessen. Kurzzeitig wurden 0,01 g Fell von jedem Faultier in ddH2O 1× und Methanol 3× beschallt (für ca. 30 min), um Algenzellen vom Fell zu trennen (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Abbildung S2); das Filtrat aus der Wäsche wurde zentrifugiert und auf einem Fluorometer gemessen, um die Konzentration an Chlorophyll zu berechnen. Unsere Schätzungen der Algenbiomasse wurden durch die Änderung der Fellmasse nach der Beschallung bestätigt (d. H. Die Abnahme der Fellmasse nach der Algenentfernung hing mit der Chlorophyll-a-Konzentration zusammen). Wir haben diese Massenänderung des Pelzes nach der Beschallung verwendet, um die Biomasse der Algen in jeder Probe zu approximieren. Wir skalierten dann unsere Schätzung der Algenbiomasse aus der Probe, um die Gesamtmasse der Algen auf dem gesamten Faultier zu approximieren, indem wir annahmen, dass 20% der Körpermasse des Faultiers Fell waren und dass die beobachtete prozentuale Veränderung der Fellproben aus der Reinigung über die gesamte Oberfläche des Tieres konstant war. Wir verglichen Unterschiede zwischen Zwei- und Dreizehenfaultieren in skalierter Mottenbiomasse, Konzentrationen und Algenbiomasse mit t-Tests und untersuchten die Beziehung zwischen Mottenbiomasse und und zwischen mit Arten als kategoriale Variable. Da die Interaktion für Arten und die Prädiktorvariable sowohl für Motten × Arten (t = 1,09, p = 0,28) als auch für (t = 1,40, p = 0) nicht signifikant waren.17) berichteten wir über das einfache lineare Regressionsmodell mit der kontinuierlichen Variablen (z. B. Mottenbiomasse oder ).

(b) In-vitro-Fermentationsexperimente

Um die Verdaulichkeit der Algen im Fell gegenüber organischen Säuren aus der prägastrischen mikrobiellen Fermentation zu quantifizieren, wurden In-vitro-Fermentationen unter Verwendung eines Panseninokulums durchgeführt, einer leicht verfügbaren mikrobiellen Gemeinschaft mit der Fähigkeit, eine Vielzahl von Pflanzenbestandteilen abzubauen. Das Inokulum wurde von zwei holsteinischen Milchkühen (Bos taurus) zusammengesetzt und wie zuvor beschrieben hergestellt, mit der Ausnahme, dass die gepresste Pansenflüssigkeit mit reduziertem Puffer, der 1 g Trypticase Pepton pro Liter enthielt, auf einen OD525 von 5,0 verdünnt wurde. Die Fermentationen wurden in 5 ml Glasserumfläschchen (Wheaton Scientific) durchgeführt, die 150 mg luftgetrocknetes Faultierfell von Zwei- (n = 10) und Dreizehenfaultieren (n = 10) enthielten. Um den Beitrag von Algen und organischem Material zur Fermentation zu bewerten, Wir haben Fläschchen mit Fell von denselben Faultieren aufgenommen, die aber gewaschen und in Methanol beschallt worden waren, um Algen und andere damit verbundene organische Stoffe zu entfernen. Vier leere Fläschchen mit nur Panseninokulum und reduziertem Puffer wurden ebenfalls analysiert. Fläschchen wurden zuerst 2 Minuten lang kräftig mit CO2 begast und dann mit # 00 Butylkautschukstopfen dicht verschlossen. Verdünntes Panseninokulum (2,00 ml) wurde unter CO2-Begasung zugegeben, und die Durchstechflasche wurde mit einem angeflanschten Butylgummistopfen verschlossen und mit einer Aluminiumcrimpdichtung gesichert; diese Impfungen wurden in einem Raum von 39°C nach Temperaturausgleich der verdünnten Pansenflüssigkeit durchgeführt. Abgesehen von kräftigem Händeschütteln bei etwa 0, 1, 2, 4 und 16 h wurden die Fläschchen in aufrechter Position ohne Schütteln inkubiert. Nach 24 h Inkubation wurden die Fläschchen geöffnet und mit 1,00 ml entionisiertem Wasser versetzt. Der flüssige Inhalt wurde mehrmals mit einem Mikropipettierer gemischt und 1,00 ml der Flüssigkeit zur Mikrozentrifugation entnommen (12 000×g, 10 min, 4°C). Der Überstand wurde mittels HPLC auf organische Säuren untersucht. Die Nettoproduktion von einzelnen und gesamten flüchtigen Fettsäuren (VFA; nach Subtraktion der Konzentrationen in Rohlingen) wurde in einem gemischten Modell in SAS v. 9.2 mit Faultierarten und Fellbehandlung (gewaschen versus ungewaschen) als Klassenvariablen, einer Interaktion zwischen Art und Behandlung und mit einzelnen Tieren als Zufallsvariable analysiert. Die Daten (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S1) ergaben, dass C2–C5-geradkettige VFA (Essigsäure bis Valeriansäure), die hauptsächlich aus der Kohlenhydratfermentation stammen, in höheren Mengen aus ungewaschenem Fell als aus gewaschenem Fell und im Fell von Dreizehenfaultieren als von Zweizehenfaultieren hergestellt wurden. Im Gegensatz dazu war die Produktion von verzweigtkettigem VFA (Isobuttersäure, 2-Methylbuttersäure und Isovaleriansäure), die eindeutig aus Aminosäurefermentationen (insbesondere den verzweigtkettigen Aminosäuren Leucin, Isoleucin und Valin) abgeleitet sind, gering und unterschied sich nicht zwischen den Arten oder mit der Behandlung (p > 0,30), was auf eine minimale Kapazität für die prägastrische Fermentation von Algenprotein hindeutet.

(c) Zusammensetzungsanalyse von Algen und Pflanzen

Wir führten Zusammensetzungsanalysen für Kohlenhydrate, Proteine und Lipide von Algenproben durch, die aus dem Fell von Zwei- (n = 10) und dreizehigen (n = 10) Faultieren extrahiert wurden, sowie von Blattproben der sechs am häufigsten konsumierten Pflanzenarten als Prozentsatz des Trockensubstanzgehalts. Für die Kohlenhydrat- und Proteinanalyse wurden Proben (1-7 mg, gewogen auf 0,001 mg) in 200-600 µl 0,2 M NaOH suspendiert, unter häufigem Mischen durch Inversion 40 min auf 80°C erhitzt und auf Raumtemperatur abgekühlt. Nach Neutralisation mit 0.38 volumina 10% (v/v) Eisessig, Protein wurde nach der Bradford-Methode unter Verwendung von Coomassie Plus-Reagenz (BioRad) mit Lysozym als Standard analysiert; Kohlenhydrate wurden nach der Phenol-Schwefelsäure-Methode unter Verwendung von Glucose als Standard analysiert. Für Lipidextraktionen werden luftgetrocknete (60°C) Algen (ca. 50 mg) und Blätter (100-200 mg) wurden in 2 ml CHCl 3, 2 ml Methanol und 1 ml H 2 O in Schraubverschlussröhrchen mit Teflon-Liner suspendiert. Nach 2 min Vortexen wurden die Röhrchen zentrifugiert (2500×g, 10 min, Raumtemperatur) und die Chloroformphase zurückgewonnen. Das verbleibende Material wurde noch dreimal mit je 2 ml Chloroform extrahiert. Die vier Chloroformextrakte wurden gepoolt und mit 3 ml gesättigter NaCl in Wasser versetzt. Nach der abschließenden Zentrifugation wurde die Chloroformphase zurückgewonnen und unter N 2 auf ca.0,5 ml Volumen eingedampft. Die konzentrierten Extrakte wurden quantitativ mit CHCl 3-Wäschen in vorgewogene 1,5 ml-Mikrofugenröhrchen überführt und das CHCl 3 eingedampft. Die Mikrofugenröhrchen wurden dann vor dem Wiegen über Nacht bei 60°C luftgetrocknet. Leere Röhrchen wurden verwendet, um den Gewichtsverlust leerer Mikrofugenröhrchen beim Trocknen zu korrigieren.

(d) Identifizierung von Algen im Faultierverdau

Wir sammelten Verdauungsprodukte aus dem Vormagen von Zwei- (n = 16) und Dreizehenfaultieren (n = 12) über eine Magensonde, um festzustellen, ob Algen von Faultieren verzehrt wurden. Wir filtrierten ein 2 ml Aliquot Digesta durch ein 60 µm Sieb, um große Partikel auszuschließen. Wir bereiteten dann Objektträger mit 30 µl gefiltertem Digesta vor und betrachteten jeden Objektträger mit einem zusammengesetzten Lichtmikroskop bei 400 × Vergrößerung. Wir zählten 100 Zellen Algen- oder Cyanobakterienmaterial für jeden Objektträger und fotografierten jede erkannte Zelle. Algen und Cyanobakterien wurden mit größtmöglicher taxonomischer Auflösung identifiziert und repräsentative Algen- und Cyanobakteriengruppen fotografiert (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Abbildung S3).

Wir verglichen die Algengemeinschaft, die in der Digesta nachgewiesen wurde, mit der auf dem Fell von Zwei- (n = 5) und dreizehigen (n = 5) Faultieren. Fell von diesen Individuen wurde in ein Mikrozentrifugenröhrchen gegeben, das 1 ml DDH enthielte2o und 1 h eingeweicht, alle 15 min für 5 min gerührt. Das Fell wurde aus den Fläschchen entfernt, während der Überstand für Mikroskophalterungen verwendet wurde. Objektträger wurden unter Verwendung von 30 µl Überstand hergestellt, mit einem Verbundlichtmikroskop bei 400× Vergrößerung betrachtet und wie oben beschrieben identifiziert. Fotografien von 100 Algen- und Cyanobakterienzellen von jedem Objektträger wurden gesammelt.

Ergebnisse und Diskussion

Wie vorhergesagt, beherbergten Dreizehenfaultiere mehr Motten (Abbildung 1c) sowie höhere Konzentrationen von (Abbildung 1d) und erhöhte Biomasse von Algen (Abbildung 1e) in ihrem Fell als Zweizehenfaultiere. Wir fanden einen ähnlichen Trend, konnten jedoch keinen signifikanten Unterschied (p > 0,05) bei oder Gesamtphosphor (hauptsächlich in Form von ) zwischen den Arten feststellen (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Abbildung S4). Wie jedoch häufig in Böden beobachtet, werden diese Nährstoffe wahrscheinlich schnell von photosynthetischen Organismen aufgenommen oder bei Regenschauern ausgelaugt . Unabhängig von der Faultierart war die Konzentration von positiv mit der Anzahl der Pyralidmotten im Fell verbunden (Abbildung 2a), und die Biomasse von Algen nahm ebenfalls mit der Konzentration von im Fell von Faultieren zu (Abbildung 2b).

Wir schätzen, dass die Faultiere im Durchschnitt 125,5 g (± 14,8 g, ± 1 s.e.) mikrobielle Biomasse (hauptsächlich Algen) in ihrem Fell haben, was ungefähr 2,6% (± 0,2%) ihrer Körpermasse entspricht. Unsere In-vitro-Fermentationsexperimente ergaben, dass Algen im Faultierfell ebenfalls hochverdaulich sind, dass die VFA-Produktion aus der Algenverdauung hauptsächlich mit der Kohlenhydratfermentation verbunden ist und dass das Fell von Dreizehenfaultieren organisches Material enthält, das ausreicht, um 24,4 mg VFAs · (g fur−1) aus der prägastrischen Fermentation zu erhalten (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S1), fast doppelt so viel wie bei Zweizehenfaultieren (p < 0,001). Die Kompositionsanalyse von Algen und Blättern von Pflanzenarten, die von Faultieren bevorzugt wurden, ergab, dass beide Produkte reich an Kohlenhydraten waren (25.7% ± 1,4 für Algen versus 42,4% ± 3,5 für Pflanzen; siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S2) und besaß äquivalente Proteinmengen (5,0% ± 0,39). Im Vergleich zu Pflanzenblättern waren Mikroalgen jedoch drei- bis fünfmal lipidreicher – Algen von Zwei- und Dreizehenfaultieren wiesen 45,2% (± 4,0) bzw. 27,4% (± 0,8) Lipid auf (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S2). Der Lipidgehalt von Mikroalgen hängt umgekehrt mit dem anorganischen Stickstoffgehalt zusammen , was den Unterschied im Lipidgehalt von Algen zwischen Faultierarten erklären könnte. Unabhängig davon würde ein Lebensmittel mit dieser hohen Lipidzusammensetzung Faultieren eine besonders reichhaltige (mehr als doppelt so viel wie Protein oder Kohlenhydrate pro Gramm) und schnelle Energiequelle bieten, da Lipide typischerweise den prägastrischen Fermentationsprozess umgehen würden.

Es überrascht nicht, dass die gleiche Algenart im Fell und in der Verdauung von Zwei- und Dreizehenfaultieren vorkam. Insbesondere identifizierten wir Trichophilus spp. in den Verdauungsproben von zwei der Dreizehenfaultiere (oder 17%) und sechs der Zweizehenfaultiere (oder 38%) ist bekannt, dass diese symbiotische Alge nur das Fell von Faultieren bewohnt (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Abbildung S3) . Die Tatsache, dass die Algen leicht verdaulich sind, aber in unserer begrenzten Stichprobengröße nachgewiesen wurden, deutet darauf hin, dass die Häufigkeit der aufgenommenen Algen wahrscheinlich hoch ist.

Schlussfolgerung

Unsere Daten legen nahe, dass eine Reihe von miteinander verbundenen Mutualismen zwischen Faultieren, Motten und Algen auftritt (Abbildung 3). Insbesondere scheinen Faultiere den Pyralid-Mottenbefall zu fördern, indem sie zur Basis des Baumes hinabsteigen, um den Lebenszyklus der Motten zu defäkieren und zu unterstützen , selbst angesichts eines erhöhten Raubtierrisikos und erheblicher Energiekosten . Motten im Fell von Faultieren wiederum fungieren als Portal für Nährstoffe und verbinden das Ökosystem im Faultierfell mit der Umgebung. Innerhalb des Ökosystems des Faultiers sind Pilze häufig und wir postulieren, dass Motten von dieser reichlich vorhandenen Gemeinschaft von Zersetzern mineralisiert werden. Alternativ könnten Motten organische Abfälle direkt vom Misthaufen zum Fell transportieren. Unabhängig vom Mechanismus erhöhte die zunehmende Mottenbiomasse den anorganischen Stickstoffgehalt, was das Wachstum von Algengemeinschaften auf Faultierfell zu verstärken schien. Faultiere verbrauchen Algen, vermutlich über Autogrooming, für ernährungsphysiologischen Nutzen. Unsere VFA- und Zusammensetzungsdaten legen nahe, dass Algen auf dem Fell von Faultieren besonders reich an verdaulichen Kohlenhydraten und Lipiden sind. Kurz gesagt, wir schlagen vor, dass Faultiere die ‚Algengärten‘ beweiden, die sie aus einem Drei-Wege-Mutualismus abgeleitet haben (Abbildung 3).

Neben der Bereitstellung von Nahrung ist es möglich, dass der Algenanbau das Überleben von Faultieren durch Tarnung verbessert, wodurch die Sterblichkeit durch Raubtiere aus der Luft verringert wird . Diese beiden ultimativen Mechanismen der Algenkultivierung schließen sich nicht gegenseitig aus, aber wir spekulieren, dass die Tarnung durch Algen sekundär zur Nahrungsergänzung ist. Erstens müsste der Vorteil einer erhöhten Verschleierung innerhalb des Baldachins sehr stark sein, um die hohen Raubtierraten auszugleichen, die beim Abstieg des Baumes zum Stuhlgang auftreten, doch die Algen–Faultier-Symbiose scheint nichts mit der Verbreitung des primären Luftraubtiers von Faultieren zu tun zu haben, der Harpyienadler (Harpia harpyja). Zweitens deuten zuvor erstellte Energiebudgets für Dreizehenfaultiere darauf hin, dass der tägliche Energieverbrauch die Aufnahme tatsächlich übersteigen kann , was auf Rechenfehler zurückzuführen sein könnte oder weil ein kryptisches Nahrungsmittel wie Algen übersehen wurde. Eine nicht berücksichtigte Nahrungsquelle würde helfen zu erklären, warum Dreizehenfaultiere in desinfizierten Gefangeneneinrichtungen nur schwer gut ernährt werden können . Schließlich waren die Mutualismen, die mit dem Zweizehenfaultier verbunden waren, das der vagilere und weniger eingeschränkte Futtersucher ist, zweideutiger. Zweizehenfaultiere besaßen deutlich weniger Motten und weniger anorganischen Stickstoff und Algen, obwohl sie vermutlich einem ähnlichen Raubdruck im Walddach ausgesetzt sind. Tatsächlich, Zwei- und Dreizehenfaultiere aus demselben geografischen Gebiet beherbergen phylogenetisch unterschiedliche Gruppen von Trichophilus spp., was auf eine lange koevolutionäre Beziehung zwischen Faultieren und ihrer Algengemeinschaft hindeutet .

Welchen Vorteil auch immer Algen Faultieren verleihen, dieses komplexe Syndrom von Mutualismen — unter Motten, Faultieren und Algen — scheint Dreizehenfaultiere in einen evolutionären Kompromiss eingeschlossen zu haben, der es erfordert, sich einem erhöhten Raubtierrisiko zu stellen, um verbundene Mutualismen zu bewahren. Die Unterstützung des Lebenszyklus von Motten könnte erklären, warum Dreizehenfaultiere eine hohe Treue zu nur wenigen anderen Bäumen und eine ausgeprägte Bereitschaft besitzen, in dem für ein Faultier gefährlichsten Teil des Waldes zu defäkieren. Diese Mutualismen könnten auch zum Erfolg des Faultiers als Pflanzenfresser beitragen, einer der am stärksten eingeschränkten und seltensten Nahrungssuchstrategien unter Wirbeltieren . Unsere Studie ist die erste, die darauf hindeutet, dass einzigartige ökologische Wechselwirkungen, zusätzlich zu physiologischen und anatomischen Anpassungen, einen baum- und pflanzenfressenden Lebensstil fördern können; Zukünftige Experimente, die die mechanistischen Verbindungen und mutmaßlichen Vorteile der Wechselwirkungen zwischen Faultieren, Motten und Algen testen, werden dazu beitragen, die genaue Art dieser Verbindungen zu klären.

Finanzierungserklärung

Die Finanzierung wurde von der National Science Foundation (DEB-1257535), dem Milwaukee Public Museum, der University of Wisconsin–Madison und der American Society of Mammalogists bereitgestellt.

Fußnoten