Un síndrome de mutualismo refuerza el estilo de vida de un perezoso

Introducción

Mientras que la herbivoría es la estrategia de forrajeo predominante entre los mamíferos, los herbívoros arbóreos son extremadamente raros. De hecho, menos del 4% de todos los géneros de mamíferos contienen especies que son, en cierta medida, arbóreas y herbívoras, y solo 10 especies de mamíferos (o menos del 0,2% de la diversidad de mamíferos) se consideran herbívoros arbóreos especializados . Las especies que se alimentan de materia vegetal en los árboles poseen un estilo de vida muy limitado. Por un lado, deben ser pequeños y ligeros para poder sostenerse en el dosel; por otro lado, el tamaño pequeño del cuerpo limita la capacidad digestiva, especialmente para el procesamiento de materia vegetal, que es rica en fibra pero baja en nutrientes digeribles. Por lo tanto, aunque la evolución hacia la herbivoría arbórea se encuentra en grupos de mamíferos taxonómicamente dispares, incluidos primates, perezosos arbóreos y marsupiales, todos pesan entre 1 y 14 kg. Por lo tanto, la rareza de este estilo de vida y la convergencia del tamaño corporal entre los mamíferos herbívoros y arbóreos parece reflejar las limitaciones de la energía nutricional en el tamaño corporal . Para superar estas limitaciones, los herbívoros arbóreos han desarrollado adaptaciones anatómicas dramáticas (por ejemplo, órganos digestivos pregástricos similares a los de los rumiantes), fisiológicas (por ejemplo, tasas metabólicas deprimidas) y conductuales (por ejemplo, preferencias dietéticas estrictas).

Los perezosos, o perezosos en español, son mamíferos neotropicales de movimiento lento. Los dos grupos filogenéticos, dos (Choloepus spp.) y de tres dedos (Bradypus spp.) perezosos (figura 1a, b), divergieron alrededor de 40 Ma y son ecológicamente muy diferentes. Aunque ambos son mamíferos arbóreos de tamaño medio en fermentación del intestino anterior, los perezosos de dos dedos poseen áreas de distribución relativamente grandes ( pero hasta 140 ha) y una dieta comparativamente diversa de materia animal, frutas y hojas, mientras que los perezosos de tres dedos tienen áreas de distribución muy restringidas ( rango = 0,3-15,0 ha) y se consideran folívoros estrictos . Además, los perezosos individuales de tres dedos son especialistas, que descansan y consumen hojas de solo unas pocas especies de árboles dentro del bosque . Debido a su dieta nutricionalmente pobre y tóxica, los perezosos de tres dedos poseen la tasa de digestión más lenta para cualquier mamífero . Para explicar esta acumulación de baja energía, los perezosos de tres dedos poseen una tasa metabólica extremadamente baja, menos de la mitad de la esperada para su masa .

Aproximadamente una vez a la semana, los perezosos de tres dedos descienden del dosel a la base de su árbol modal, donde crean una depresión en el suelo con su cola vestigial y depositan su estiércol. Después de defecar, los perezosos cubren sus letrinas con hojarasca y ascienden al dosel . Los perezosos de dos dedos defecan del dosel o en el suelo, especialmente cuando cambian de árbol (lo que hacen con frecuencia) , y su rutina, en términos de frecuencia y fidelidad al sitio, es mucho menos restringida . Descender un árbol es arriesgado y energéticamente costoso para cualquier perezoso. De hecho, es la principal causa de mortalidad para un perezoso; más de la mitad de todas las muertes de perezosos adultos que hemos documentado fueron eventos de depredación cuando los perezosos estaban en el suelo o cerca de él . Además, estimamos que el costo promedio de descender del dosel para defecar constituye aproximadamente el 8% del presupuesto energético diario de un perezoso (ver el material electrónico suplementario para más detalles). Dado el mayor riesgo y el costo energético para que un perezoso defeca en el suelo del bosque, uno esperaría que fuera un comportamiento importante para mejorar la condición física. Los beneficios sugeridos de este comportamiento para los perezosos de tres dedos incluyen fertilizar sus árboles preferidos, comunicarse con otros perezosos a través de letrinas o evitar la detección de depredadores . Dadas las limitaciones nutricionales impuestas por el estilo de vida de los perezosos arborícolas, planteamos la hipótesis de que este comportamiento podría ser impulsado por un insumo nutricional críptico, pero importante.

Ambas especies de perezosos albergan un conjunto diverso de microorganismos simbióticos en su pelaje, incluidas especies de algas, artrópodos y hongos detritívoros, muchos de los cuales solo existen dentro del ecosistema forético que reside en el pelaje de perezosos. Algas verdes (Trichophilus spp.) son especialmente abundantes . Los pelos individuales de los perezosos de tres dedos poseen grietas transversales únicas, que permiten que el tallo del cabello se sature con agua de lluvia, y que las algas colonizan y crecen hidropónicamente . También se ha atribuido una relación comensal a perezosos y polillas pirálidas (Cryptoses spp.), en la que las polillas requieren la asociación ( + ), pero debido a que no se alimentan de perezosos, no imponen ninguna consecuencia (0) a su huésped . Cuando un perezoso desciende a un árbol y defeca, las polillas hembras grávidas dejan al perezoso y al oviposito en el excremento fresco. Las larvas son copráfagas, desarrollándose completamente dentro del estiércol, y los adultos emergen y vuelan al dosel para buscar sus lugares de apareamiento en el pelaje de perezoso para continuar su ciclo de vida. A pesar de que los perezosos de tres dedos regularmente se auto-alojan, son ineficaces para eliminar las polillas perezosas . Debido a que el ciclo de vida de las polillas pirálidas depende por completo de estos comportamientos inexplicables en perezosos de tres dedos, planteamos que la interacción polilla-perezoso podría ser en realidad un mutualismo importante, donde los perezosos también se benefician en virtud de su asociación (+/+).

Los mutualismos-interacciones beneficiosas conjuntas entre miembros de diferentes especies—son omnipresentes en la naturaleza y se encuentran entre las interacciones ecológicas más importantes . Desde interacciones difusas e indirectas hasta interacciones directas estrechamente coevolucionadas entre múltiples especies , los mutualismos se han invocado anteriormente para explicar comportamientos inexplicables, como «peces más limpios» que eliminan ectoparásitos de peces de arrecife clientes , u hormigas que defienden acacias , y como un mecanismo por el cual organismos nutricionalmente limitados cultivan y mantienen una fuente de alimento, como los observados en sistemas fungícolas de hormigas cortadoras de hojas . Dados los riesgos aparentemente no recompensados que el perezoso parece soportar en nombre de las polillas, planteamos la hipótesis de que los simbiontes foréticos, que anteriormente se creía que poseían una relación comensal con los perezosos, estaban de hecho reforzando esta relación al proporcionar insumos nutricionales a sus huéspedes.

Para explorar la relación de los perezosos con sus simbiontes foréticos, capturamos perezosos adultos de dos y tres dedos y cuantificamos el número de polillas pirálidas que infestan a cada individuo, así como otros componentes importantes del ecosistema dentro del pelaje del perezoso, incluida la concentración de nitrógeno inorgánico y fósforo, y biomasa de algas en su pelaje. También recolectamos digesta del estómaco de perezosos para determinar si los miembros de la comunidad dentro de la piel estaban siendo consumidos. Predijimos que el comportamiento rígido observado en perezosos de tres dedos promovía la infestación de polillas, y la densidad de polillas sería mayor en comparación con los perezosos de dos dedos. Además, predijimos que, debido a que las polillas son uno de los únicos portales de material orgánico exógeno a este ecosistema, el aumento de la densidad de polillas promovería la disponibilidad de nutrientes y la productividad dentro del pelaje de perezoso, y potencialmente proporcionaría insumos nutricionales para aliviar algunas de las limitaciones que enfrenta este herbívoro arbóreo especializado.

Material y métodos

(a) Descripción del ecosistema en un perezoso

Se realizó un trabajo de campo aproximadamente a 85 km al noreste de San José, Costa Rica (10.32° N, -83.59° O). Tanto el perezoso de tres dedos de garganta marrón (Bradypus variegatus) como el perezoso de dos dedos de Hoffmann (Choloepus hoffmanni) son relativamente abundantes en nuestro sitio de estudio. El trabajo de campo se llevó a cabo según lo estipulado y autorizado por el protocolo A01424 de la IACUC de la Universidad de Wisconsin-Madison, y se adhirió a las pautas para el uso de mamíferos en la investigación establecidas por la Sociedad Americana de Mamalogistas. El acceso fue otorgado por el propietario privado, y nuestro proyecto y recolección de muestras fue aprobado por el Ministerio de Ambiente, Energía y Telecomunicaciones, Sistema Nacional de Áreas de Conservación, Costa Rica. Todas las muestras se importaron a los Estados Unidos con la aprobación de la CITES y del Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos. Para documentar la comunidad de polillas y algas, así como cuantificar los niveles de nitrógeno inorgánico y fósforo en el pelaje del perezoso, capturamos perezosos adultos previamente marcados de dos (n = 14) y tres dedos (n = 19) siguiendo procedimientos estándar en agosto de 2012. Debido a que los perezosos jóvenes a menudo carecen de algas y parecen adquirir su comunidad de algas de su madre , no incluimos a los juveniles en nuestros análisis. Cortamos un mechón de pelo del dorso de cada perezoso y recogimos todas las polillas del perezoso con un vacío de invertebrados. En promedio, recolectamos 15,2 (±2,9; rango = 4-39) y 4,5 (±1,3; rango = 0-21) polillas de perezosos de tres y dos dedos, respectivamente. Para cuantificar las concentraciones de nitrógeno inorgánico y fósforo, muestreamos (0,1 g) de piel de perezoso y la lavamos con 15 ml de agua desionizada durante 15 min. El lavado se filtró a través de un filtro de membrana de jeringa de 0,45 µm y se analizó para y utilizando un analizador de inyección de flujo (Quickchem 8000 FIA, Instrumentos Lachat) y fósforo total utilizando un ICP/OES (Iris Advantage, Thermo-Fisher). Se identificaron polillas (Criptosis choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) en los Laboratorios de Entomología Sistemática (USDA, Servicio de Investigación Agrícola). Se pesó cada polilla (±0,1 µg) y se dividió la biomasa total de la infestación de polillas por la masa del perezoso (±0.1 kg) para tener en cuenta las diferencias individuales en el tamaño corporal; sin embargo, incluso sin escala, detectamos una relación significativa entre y el número de polillas y la biomasa total de polillas (ver material suplementario electrónico, figura S1).

Medimos la concentración de clorofila a de la biomasa microbiana en el pelaje de cada perezoso mediante fluorometría. Brevemente, 0,01 g de piel de cada perezoso se sonicaron en ddH2O 1× y metanol 3× (para aprox. 30 minutos cada una) para separar las células de algas del pelaje (ver material electrónico suplementario, figura S2); el filtrado del lavado se centrifugó y se midió en un fluorómetro para calcular la concentración de clorofila. Nuestras estimaciones de biomasa de algas fueron corroboradas por el cambio en la masa del pelaje después de la sonicación (es decir, la disminución de la masa del pelaje después de la eliminación de algas se relacionó con la concentración de clorofila a). Utilizamos ese cambio en la masa del pelaje después de la sonicación para aproximar la biomasa de algas en cada muestra. Luego, escalamos nuestra estimación de biomasa de algas a partir de la muestra para aproximar la masa total de algas en todo el perezoso asumiendo que el 20% de la masa corporal del perezoso era pelaje y que el cambio porcentual observado en las muestras de pelaje a partir de la limpieza era constante en toda la superficie del animal. Se compararon las diferencias entre perezosos de dos y tres dedos en biomasa de polillas a escala, concentraciones y biomasa de algas con pruebas t, y se exploró la relación entre la biomasa de polillas y , y entre con especies como variable categórica. Debido a que la interacción para las especies y la variable predictora no fueron significativas para ambas especies de polillas (t = 1.09, p = 0.28) y (t = 1.40, p = 0.17), se reportó el modelo de regresión lineal simple con la variable continua (por ejemplo, biomasa de polilla o ).

b) Experimentos de fermentación in vitro

Para cuantificar la digestibilidad de las algas en el pelaje a ácidos orgánicos de la fermentación microbiana pregástrica, se realizaron fermentaciones in vitro utilizando un inóculo ruminal, una comunidad microbiana fácilmente disponible con capacidad para degradar una amplia variedad de componentes vegetales. El inóculo se compuso a partir de dos vacas lecheras Holstein (Bos taurus) y se preparó como se describió anteriormente , excepto que el líquido ruminal exprimido se diluyó a un OD525 de 5.0 utilizando tampón reducido que contenía 1 g de tripticasa de peptona por litro. Se realizaron fermentaciones en viales de suero de vidrio de 5 ml (Wheaton Scientific) que contenían 150 mg de piel de perezoso secada al aire de perezosos de dos (n = 10) y tres dedos (n = 10). Para evaluar la contribución de algas y materia orgánica a la fermentación, incluimos viales de pieles de los mismos perezosos, pero que habían sido lavados y sonicados en metanol para eliminar algas y otra materia orgánica asociada. También se analizaron cuatro viales en blanco con solo inóculo ruminal y tampón reducido. Los viales primero se gasearon vigorosamente con CO2 durante 2 minutos, y luego se sellaron herméticamente con tapones de goma de butilo #00. Se añadió inóculo ruminal diluido (2,00 ml) bajo gaseamiento de CO2, y el vial se selló con un tapón de goma de butilo con pestaña y se aseguró con un sello de aluminio engarzado; estas inoculaciones se realizaron en una sala de 39°C después de equilibrar la temperatura del líquido ruminal diluido. Excepto para agitar vigorosamente las manos aproximadamente a las 0, 1, 2, 4 y 16 h, los viales se incubaron en posición vertical sin agitar. Después de 24 h de incubación, se desabrocharon los viales y se añadieron 1,00 ml de agua desionizada. El contenido del líquido se mezcló varias veces con un micropipetero, y se extrajo 1,00 ml del líquido para microcentrifugación (12 000 × g, 10 min, 4 ° C). El sobrenadante se analizó en busca de ácidos orgánicos mediante HPLC . La producción neta de ácidos grasos volátiles individuales y totales (AGV; después de restar las concentraciones en espacios en blanco) se analizó mediante un modelo mixto en SAS v.9.2 con especies de perezosos y tratamiento de pieles (lavado versus sin lavar) como variables de clase, una interacción de tratamiento de especie×, y con animales individuales como variable aleatoria. Los datos (ver material suplementario electrónico, tabla S1) revelaron que los AGV de cadena recta C2–C5 (acético a valérico) derivados principalmente de la fermentación de carbohidratos se produjeron en cantidades más altas de pieles sin lavar que de pieles lavadas, y en pieles de perezosos de tres dedos que de perezosos de dos dedos. Por el contrario, la producción de AGV de cadena ramificada (isobutírico, 2-metilbutírico e isovalérico), que se derivan exclusivamente de fermentaciones de aminoácidos (específicamente, los aminoácidos de cadena ramificada leucina, isoleucina y valina), fue baja y no difirió entre especies o con tratamiento (p > 0,30), lo que sugiere una capacidad mínima para la fermentación pregástrica de proteínas de algas.

(c) Análisis de composición de algas y plantas

Se realizaron análisis de composición de carbohidratos, proteínas y lípidos de muestras de algas extraídas del pelaje de perezosos de dos (n = 10) y tres dedos (n = 10), así como muestras de hojas de las seis especies vegetales más consumidas como porcentaje del contenido de materia seca. Para el análisis de carbohidratos y proteínas, las muestras (1-7 mg, pesadas a 0,001 mg) se suspendieron en 200-600 µl de NaOH de 0,2 M, se calentaron a 80°C durante 40 min con mezcla frecuente por inversión y se enfriaron a temperatura ambiente. Después de la neutralización con 0.se analizaron 38 volúmenes de proteína de ácido acético glacial al 10% (v/v) por el método de Bradford utilizando el reactivo Coomassie Plus (BioRad) con lisozima como estándar; los carbohidratos se analizaron por el método de ácido fenol-sulfúrico, utilizando glucosa como estándar. Para extracciones de lípidos , algas secadas al aire (60°C) (aprox. 50 mg) y hojas (100-200 mg) se suspendieron en 2 ml de CHCl3, 2 ml de metanol y 1 ml de H2O en tubos con tapa roscada y revestimientos de teflón. Después de un vórtice de 2 min, los tubos se centrifugaron (2500×g, 10 min, a temperatura ambiente) y se recuperó la fase de cloroformo. El material restante se extrajo tres veces más, cada una con 2 ml de cloroformo. Los cuatro extractos de cloroformo fueron agrupados y tratados con 3 ml de NaCl saturado en agua. Después de la centrifugación final, se recuperó la fase de cloroformo y se evaporó a un volumen de aproximadamente 0,5 ml bajo N2. Los extractos concentrados se transfirieron cuantitativamente con lavados de CHCl3 a tubos de microfuga de 1,5 ml pre-ponderados y el CHCl3 se evaporó. Los tubos de microfusión se secaron al aire durante la noche a 60 ° C antes del pesaje. Se utilizaron tubos en blanco para corregir la pérdida de peso de tubos de microfugios vacíos al secarse.

(d) Identificación de algas en la digesta de perezosos

Recolectamos digesta del forestómaco de perezosos de dos (n = 16) y tres dedos (n = 12) a través de sonda gástrica para determinar si las algas habían sido consumidas por perezosos. Filtramos una alícuota de digesta de 2 ml a través de un tamiz de 60 µm para excluir partículas grandes. Luego preparamos portaobjetos de microscopio con 30 µl de digesta filtrada y observamos cada portaobjeto con un microscopio de luz compuesto a 400× de aumento. Contamos 100 células de material de algas o cianobacterias por cada lámina y fotografiamos cada célula detectada. Se identificaron algas y cianobacterias con la resolución taxonómica más alta posible, y se fotografiaron grupos representativos de algas y cianobacterias (ver material suplementario electrónico, figura S3).

Comparamos la comunidad de algas detectada en la digesta con la del pelaje de perezosos de dos (n = 5) y tres dedos (n = 5). Las pieles de estos individuos se colocaron en un tubo de microcentrífuga que contenía 1 ml de ddH2O y se empaparon durante 1 h, se agitaron cada 15 min durante 5 min. Se eliminó la piel de los viales, mientras que el sobrenadante se utilizó para monturas de microscopio. Los portaobjetos de microscopio se prepararon con 30 µl de sobrenadante, se observaron con un microscopio de luz compuesto a 400× de aumento y se identificaron como se describió anteriormente. Se recogieron fotografías de 100 células de algas y cianobacterias de cada lámina.

Resultados y discusión

Según lo previsto, los perezosos de tres dedos albergaban más polillas (figura 1c), así como mayores concentraciones de (figura 1d) y mayor biomasa de algas (figura 1e) en su pelaje que los perezosos de dos dedos. Encontramos una tendencia similar, pero no detectamos una diferencia significativa (p > 0.05), en o fósforo total (principalmente en forma de ) entre las especies (ver material suplementario electrónico, figura S4). Sin embargo, como se observa comúnmente en los suelos, es probable que estos nutrientes sean adquiridos rápidamente por organismos fotosintéticos o lixiviados durante las lluvias torrenciales . Independientemente de las especies de perezosos, la concentración de se relacionó positivamente con el número de polillas pirálidas en el pelaje (figura 2a), y la biomasa de algas también aumentó con la concentración de en el pelaje de perezosos (figura 2b).

Estimamos que los perezosos albergan en promedio 125,5 g (±14,8 g, ±1 s.e.) de biomasa microbiana (principalmente algas) en su pelaje, lo que se traduce en aproximadamente 2,6% (±0,2%) de su masa corporal. Nuestros experimentos de fermentación in vitro revelaron que las algas en el pelaje del perezoso también son altamente digeribles, que la producción de AGV a partir de la digestión de algas se asocia principalmente con la fermentación de carbohidratos, y que el pelaje de perezosos de tres dedos contiene material orgánico suficiente para producir 24,4 mg de AGV·(g fur-1) de la fermentación pregástrica (ver material suplementario electrónico, tabla S1), casi el doble de la cantidad en comparación con los perezosos de dos dedos (p < 0,001). El análisis compositivo de algas y hojas de especies vegetales preferidas por los perezosos reveló que ambos elementos eran ricos en carbohidratos (25.7% ± 1.4 para algas versus 42.4% ± 3.5 para plantas; ver material suplementario electrónico, tabla S2), y poseían cantidades equivalentes de proteína (5.0% ± 0.39). Sin embargo, en comparación con las hojas de las plantas, las microalgas eran de tres a cinco veces más ricas en contenido de lípidos: las algas de perezosos de dos y tres dedos eran de 45,2% (±4,0) y 27,4% (±0,8) de lípidos, respectivamente (ver material suplementario electrónico, tabla S2). El contenido de lípidos de las microalgas está inversamente relacionado con los niveles de nitrógeno inorgánico , lo que podría explicar la diferencia en el contenido de lípidos de las algas entre las especies de perezosos. De todos modos, un alimento con esta alta composición de lípidos proporcionaría una fuente de energía especialmente rica (más del doble que la proteína o los carbohidratos por gramo) y rápida para los perezosos, ya que los lípidos normalmente evitarían el proceso de fermentación pregástrica.

Como era de esperar, la misma especie de alga apareció en el pelaje y la digesta de perezosos de dos y tres dedos. Específicamente, identificamos Trichophilus spp. en la digesta de dos de los perezosos de tres dedos (o 17%) y seis de los perezosos de dos dedos muestreados (o 38%), se sabe que esta alga simbiótica solo habita en el pelaje de los perezosos (ver material electrónico suplementario, figura S3) . El hecho de que las algas sean fácilmente digeribles y se detecten en nuestro tamaño de muestra limitado sugiere que la frecuencia de ingestión de algas probablemente sea alta.

Conclusión

Nuestros datos sugieren que se produce una serie de mutualismos vinculados entre perezosos, polillas y algas (figura 3). Específicamente, los perezosos parecen promover la infestación de polillas pirálidas al descender a la base del árbol para defecar y ayudar al ciclo de vida de las polillas , incluso frente a un mayor riesgo de depredación y costos energéticos significativos . Las polillas en el pelaje de los perezosos, a su vez, actúan como un portal para los nutrientes, vinculando el ecosistema dentro del pelaje de perezoso con el entorno circundante. Dentro del ecosistema del perezoso, los hongos son comunes y postulamos que las polillas están siendo mineralizadas por esta abundante comunidad de descomponedores. Alternativamente, las polillas podrían transportar directamente los desechos orgánicos de la pila de estiércol a la piel. Independientemente del mecanismo, el aumento de la biomasa de polillas aumentó los niveles de nitrógeno inorgánico, lo que pareció aumentar el crecimiento de comunidades de algas en el pelaje de perezosos. Los perezosos consumen algas, presumiblemente a través de la auto germinación, para obtener beneficios nutricionales. Nuestros datos de VFA y composición sugieren que las algas en el pelaje de los perezosos son especialmente ricas en carbohidratos y lípidos digeribles. En resumen, proponemos que los perezosos están pastando los «jardines de algas» que han derivado de un mutualismo a tres bandas (figura 3).

Además de proporcionar nutrición, es posible que el cultivo de algas mejore la supervivencia del perezoso a través del camuflaje, reduciendo la mortalidad de los depredadores aéreos . Estos dos mecanismos finales de cultivo de algas no son mutuamente excluyentes, pero especulamos que el camuflaje proporcionado por las algas es secundario a la suplementación nutricional. En primer lugar, la ventaja de una mayor ocultación dentro del dosel tendría que ser muy fuerte para compensar las altas tasas de depredación que se encuentran al descender el árbol para defecar, sin embargo, la simbiosis entre algas y perezosos parece no estar relacionada con la distribución del depredador aéreo primario de perezosos, el águila arpía (Harpia harpyja). En segundo lugar , los presupuestos de energía previamente construidos para perezosos de tres dedos sugieren que el gasto diario de energía en realidad puede exceder la ingesta, lo que podría deberse a un error computacional o porque se ha perdido un alimento críptico, como las algas. Una fuente de alimentos no contabilizada ayudaría a explicar por qué los perezosos de tres dedos son difíciles de mantener bien nutridos en instalaciones cautivas desinfectadas . Finalmente, los mutualismos asociados con el perezoso de dos dedos, que es el forrajero más vagil y menos restringido, eran más equívocos. Los perezosos de dos dedos poseían significativamente menos polillas, y menos nitrógeno inorgánico y algas, a pesar de que presumiblemente enfrentan una presión de depredación similar en el dosel del bosque. De hecho, los perezosos de dos y tres dedos de la misma zona geográfica albergan grupos filogenéticamente distintos de Trichophilus spp., sugiriendo una larga relación coevolucionaria entre los perezosos y su comunidad de algas .

Cualquiera que sea la ventaja que las algas confieren a los perezosos, este complejo síndrome de mutualismos—entre polillas, perezosos y algas—parece haber encerrado a los perezosos de tres dedos en un compromiso evolutivo que requiere que enfrenten un mayor riesgo de depredación para preservar los mutualismos vinculados. Apoyar el ciclo de vida de las polillas puede explicar por qué los perezosos de tres dedos poseen una alta fidelidad a solo unos pocos árboles modales, y una marcada voluntad de defecar en lo que es, para un perezoso, la parte más peligrosa del bosque. Estos mutualismos también podrían contribuir al éxito del perezoso como herbívoro arbóreo, una de las estrategias de forrajeo más restringidas y raras entre los vertebrados . Nuestro estudio es el primero en sugerir que las interacciones ecológicas únicas, además de las adaptaciones fisiológicas y anatómicas, pueden fomentar un estilo de vida arbóreo y herbívoro; futuros experimentos que prueben los vínculos mecanicistas y los supuestos beneficios de las interacciones entre perezosos, polillas y algas ayudarán a desentrañar la naturaleza exacta de estos vínculos.

Declaración de financiación

La financiación fue proporcionada por la Fundación Nacional de Ciencias (DEB-1257535), el Museo Público de Milwaukee, la Universidad de Wisconsin–Madison y la Sociedad Americana de Mamalogistas.

Notas a pie de página