Un syndrome de mutualisme renforce le mode de vie d’un paresseux

Introduction

Alors que l’herbivorie est la stratégie de recherche de nourriture prédominante chez les mammifères, les herbivores arboricoles sont extrêmement rares. En effet, moins de 4% de tous les genres de mammifères contiennent des espèces qui sont, dans une certaine mesure, arboricoles et herbivores, et seules 10 espèces de mammifères (soit moins de 0,2% de la diversité des mammifères) sont considérées comme des herbivores arboricoles spécialisés. Les espèces qui se nourrissent de matière végétale dans les arbres ont un mode de vie très contraint. D’une part, ils doivent être petits et légers pour être supportés dans la canopée; d’autre part, leur petite taille limite la capacité digestive, en particulier pour la matière végétale de transformation, riche en fibres mais pauvre en nutriments digestibles. Ainsi, bien que l’évolution vers l’herbivorie arboricole se retrouve dans des groupes de mammifères taxonomiquement disparates, y compris les primates, les paresseux arboricoles et les marsupiaux, tous pèsent entre 1 et 14 kg. Ainsi, la rareté de ce mode de vie et la convergence de la taille corporelle chez les mammifères herbivores et arboricoles semblent refléter les contraintes de l’énergie nutritionnelle sur la taille corporelle. Pour surmonter ces contraintes, les herbivores arboricoles ont développé des adaptations anatomiques spectaculaires (par exemple des organes digestifs prégastriques de type ruminant), physiologiques (par exemple des taux métaboliques déprimés) et comportementales (par exemple des préférences alimentaires strictes).

Les paresseux, ou los perezosos (« les paresseux ») en espagnol, sont des mammifères néotropicaux à mouvement lent. Les deux groupes phylogénétiques, deux – (Choloepus spp.) et à trois doigts (Bradypus spp.) paresseux (figure 1a, b), divergent autour de 40 Ma et sont écologiquement très différents. Bien que les deux soient des mammifères arboricoles à fermentation foregut de taille moyenne, les paresseux à deux doigts possèdent des domaines vitaux relativement importants ( mais jusqu’à 140 ha) et un régime alimentaire relativement diversifié de matières animales, de fruits et de feuilles, tandis que les paresseux à trois doigts ont des domaines vitaux très restreints ( plage = 0,3-15,0 ha) et sont considérés comme des folivores stricts. De plus, les paresseux à trois doigts individuels sont des spécialistes, se perchant et consommant des feuilles de seulement quelques espèces d’arbres dans la forêt. En raison de leur alimentation pauvre et toxique sur le plan nutritionnel, les paresseux à trois doigts possèdent le taux de digestion le plus lent de tous les mammifères. Pour tenir compte de cette accumulation de faible énergie, les paresseux à trois doigts possèdent un taux métabolique extrêmement faible, moins de la moitié de celui attendu pour leur masse.

Environ une fois par semaine, les paresseux à trois doigts descendent de la canopée jusqu’à la base de leur arbre modal, où ils créent une dépression dans le sol avec leur queue vestigiale et déposent leur bouse. Après la défécation, les paresseux recouvrent leurs latrines de litière de feuilles et montent à la canopée. Les paresseux à deux doigts défèquent de la canopée ou sur le sol, en particulier lorsqu’ils changent d’arbre (ce qu’ils font fréquemment), et leur routine, en termes de fréquence et de fidélité au site, est beaucoup moins contrainte. Descendre un arbre est à la fois risqué et énergétiquement coûteux pour tout paresseux. En effet, c’est la principale cause de mortalité pour un paresseux; plus de la moitié de toutes les mortalités de paresseux adultes que nous avons documentées étaient des événements de déprédation lorsque les paresseux étaient au sol ou près du sol. De plus, nous estimons que le coût moyen de descendre de la canopée pour déféquer représente environ 8% du budget énergétique quotidien d’un paresseux (voir le matériel supplémentaire électronique pour plus de détails). Compte tenu du risque accru et du coût énergétique pour un paresseux de déféquer sur le sol de la forêt, on pourrait s’attendre à ce qu’il s’agisse d’un comportement important améliorant la condition physique. Les avantages suggérés de ce comportement pour les paresseux à trois doigts comprennent la fertilisation de leurs arbres préférés, la communication avec d’autres paresseux via des latrines ou l’évitement de la détection des prédateurs. Compte tenu des contraintes nutritionnelles imposées par le mode de vie des paresseux arboricoles, nous avons émis l’hypothèse que ce comportement pourrait être motivé par un apport nutritionnel cryptique, mais important.

Les deux espèces de paresseux abritent un assemblage diversifié de microorganismes symbiotiques dans leur fourrure, y compris des espèces d’algues, d’arthropodes et de champignons détritivores, dont beaucoup n’existent que dans l’écosystème phorétique résidant dans la fourrure de paresseux. Algues vertes (Trichophilus spp.) sont particulièrement abondantes. Les poils individuels des paresseux à trois doigts possèdent des fissures transversales uniques, qui permettent à la tige du cheveu de se saturer en eau de pluie, et que les algues colonisent et poussent ensuite en hydroponie. Une relation commensale a également été attribuée aux paresseux et aux pyralidés (Cryptoses spp.), dans lequel les papillons de nuit nécessitent l’association (+), mais parce qu’ils ne se nourrissent pas de paresseux, n’imposent aucune conséquence (0) à leur hôte. Lorsqu’un paresseux descend d’un arbre et défèque, les papillons femelles gravides quittent le paresseux et pondent dans les excréments frais. Les larves sont copraphageuses, se développant entièrement à l’intérieur de la bouse, et les adultes émergent et volent vers la canopée pour chercher leur lieu de reproduction dans la fourrure de paresseux pour continuer leur cycle de vie. Bien que les paresseux à trois doigts autoguident régulièrement, ils sont inefficaces pour éliminer les papillons paresseux. Parce que le cycle de vie des papillons pyralides dépend entièrement de ces comportements par ailleurs inexplicables chez les paresseux à trois doigts, nous avons postulé que l’interaction papillon-paresseux pourrait en fait être un mutualisme important, où les paresseux bénéficient également de leur association (+/+).

Les mutualismes — interactions bénéfiques conjointes entre les membres de différentes espèces — sont omniprésents dans la nature et comptent parmi les interactions écologiques les plus importantes. Allant des interactions diffuses et indirectes aux interactions directes étroitement coévoluées entre plusieurs espèces, les mutualismes ont déjà été invoqués pour expliquer des comportements autrement inexpliqués, tels que des « poissons plus propres » éliminant les ectoparasites des poissons de récifs clients, ou des fourmis défendant les acacias, et comme mécanisme par lequel des organismes limités sur le plan nutritionnel cultivent et maintiennent une source de nourriture, comme ceux observés dans les systèmes fongicoles de fourmis coupeuses de feuilles. Étant donné les risques apparemment non remboursés que le paresseux semble supporter pour le compte des papillons de nuit, nous avons émis l’hypothèse que les symbiotes phorétiques, auparavant censés posséder une relation commensale avec les paresseux, renforçaient en fait cette relation en fournissant des apports nutritionnels à leurs hôtes.

Pour explorer la relation entre les paresseux et leurs symbiotes phorétiques, nous avons capturé des paresseux adultes à deux et trois doigts et quantifié le nombre de papillons pyralides infestant chaque individu, ainsi que d’autres composants importants de l’écosystème dans la fourrure des paresseux, y compris la concentration d’azote inorganique et de phosphore, et la biomasse algale sur leur fourrure. Nous avons également recueilli des digesta dans le forestomac des paresseux pour déterminer si les membres de la communauté à l’intérieur de la fourrure étaient consommés. Nous avons prédit que le comportement rigide observé chez les paresseux à trois doigts favorisait l’infestation de mites, et que la densité de mites serait plus élevée que chez les paresseux à deux doigts. Nous avons également prédit que, comme les papillons de nuit sont l’un des seuls portails de matière organique exogène vers cet écosystème, l’augmentation de la densité des papillons de nuit favoriserait la disponibilité et la productivité des nutriments au sein de la fourrure de paresseux, et fournirait potentiellement des intrants nutritionnels pour atténuer certaines des contraintes auxquelles cet herbivore arboricole spécialisé est confronté.

Matériel et méthodes

(a) Décrivant l’écosystème sur un paresseux

Nous avons effectué des travaux de terrain à environ 85 km au nord-est de San José, au Costa Rica (10,32 ° N, -83,59° O). Les paresseux à trois doigts à gorge brune (Bradypus variegatus) et les paresseux à deux doigts de Hoffmann (Choloepus hoffmanni) sont relativement abondants dans notre site d’étude. Le travail sur le terrain a été effectué conformément au protocole A01424 de l’IACUC par l’Université du Wisconsin-Madison et a respecté les directives pour l’utilisation des mammifères dans la recherche énoncées par l’American Society of Mammalogists. L’accès a été accordé par le propriétaire privé, et notre projet et la collecte d’échantillons ont été approuvés par le Ministerio de Ambiente, Energia y Telecomunicaciones, Sistema Nacional de Áreas de Conservación, Costa Rica. Tous les échantillons ont été importés aux États-Unis avec l’approbation de la CITES et du United States Fish and Wildlife Service. Pour documenter la communauté des papillons de nuit et des algues, ainsi que pour quantifier les niveaux d’azote inorganique et de phosphore dans la fourrure des paresseux, nous avons capturé des paresseux adultes à deux (n= 14) et à trois doigts (n= 19) précédemment marqués selon des procédures standard en août 2012. Comme les jeunes paresseux sont souvent dépourvus d’algues et semblent acquérir leur communauté algale de leur mère, nous n’avons pas inclus les juvéniles dans nos analyses. Nous avons coupé une mèche de cheveux du dos de chaque paresseux et recueilli tous les papillons de la paresse avec un vide d’invertébrés. En moyenne, nous avons recueilli 15,2 (±2,9; plage = 4-39) et 4,5 (±1,3; plage = 0-21) papillons de nuit chez les paresseux à trois et deux doigts, respectivement. Pour quantifier les concentrations d’azote inorganique et de phosphore, nous avons prélevé (0,1 g) de fourrure de paresseux, et l’avons lavée avec 15 ml d’eau désionisée pendant 15 min. Le lavage a été filtré à travers un filtre à membrane de seringue de 0,45 µm, et analysé pour et à l’aide d’un analyseur d’injection de flux (Quickchem 8000 FIA, Lachat Instruments) et de phosphore total à l’aide d’un ICP/ OES (Iris Advantage, Thermo-Fisher). Des papillons de nuit ont été identifiés (Cryptoses choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) aux Laboratoires d’Entomologie Systématique (USDA, Service de Recherche Agricole). Nous avons pesé chaque mite (±0,1 µg) et divisé la biomasse totale de l’infestation par la mite par la masse du paresseux (±0.1 kg) pour tenir compte des différences individuelles de taille corporelle; même sans mise à l’échelle, cependant, nous avons détecté une relation significative entre et le nombre de papillons de nuit et la biomasse totale des mites (voir matériel supplémentaire électronique, figure S1).

Nous avons mesuré la concentration en chlorophylle a de la biomasse microbienne dans la fourrure de chaque paresseux par fluorométrie. Brièvement, 0,01 g de fourrure de chaque paresseux ont été soniqués dans du ddH2O 1 × et du méthanol 3 × (pour env. 30 min chacune) pour séparer les cellules algales de la fourrure (voir le matériel supplémentaire électronique, figure S2); le filtrat du lavage a été centrifugé et mesuré sur un fluoromètre pour calculer la concentration en chlorophylle. Nos estimations de la biomasse algale ont été corroborées par le changement de masse de la fourrure après la sonication (c.-à-d. que la diminution de la masse de la fourrure après l’élimination des algues était liée à la concentration de chlorophylle a). Nous avons utilisé ce changement de masse de la fourrure après la sonication pour approximer la biomasse des algues dans chaque échantillon. Nous avons ensuite réduit notre estimation de la biomasse algale à partir de l’échantillon pour approximer la masse totale d’algues sur l’ensemble de la paresse en supposant que 20% de la masse corporelle de la paresse était de la fourrure et que le changement de pourcentage observé dans les échantillons de fourrure à partir du nettoyage était constant sur toute la surface de l’animal. Nous avons comparé les différences entre les paresseux à deux et trois doigts dans la biomasse de mites à l’échelle, les concentrations de et la biomasse algale avec des tests t, et exploré la relation entre la biomasse de mites et , et entre avec les espèces comme variable catégorielle. Parce que l’interaction pour les espèces et la variable prédictive n’étaient pas significatives pour les deux espèces de papillons de nuit × (t = 1,09, p = 0,28) et (t = 1,40, p = 0.17), nous avons rapporté le modèle de régression linéaire simple avec la variable continue (par exemple biomasse de mites ou ).

(b) Expériences de fermentation in vitro

Pour quantifier la digestibilité des algues de la fourrure en acides organiques provenant de la fermentation microbienne prégastrique, des fermentations in vitro ont été effectuées à l’aide d’un inoculum ruminal, une communauté microbienne facilement disponible ayant la capacité de dégrader une grande variété de composants végétaux. L’inoculum a été composé à partir de deux vaches laitières Holstein (Bos taurus) et préparé comme décrit précédemment, sauf que le liquide ruminal pressé a été dilué à une OD525 de 5,0 en utilisant un tampon réduit contenant 1 g de peptone trypticase par litre. Les fermentations ont été effectuées dans des flacons de sérum en verre de 5 ml (Wheaton Scientific) contenant 150 mg de fourrure de paresseux séchée à l’air provenant de paresseux à deux (n = 10) et à trois doigts (n = 10). Pour évaluer la contribution des algues et de la matière organique à la fermentation, nous avons inclus des flacons de fourrure provenant des mêmes paresseux, mais qui avaient été lavés et soniqués dans du méthanol pour éliminer les algues et autres matières organiques associées. Quatre flacons vierges avec seulement un inoculum ruminal et un tampon réduit ont également été analysés. Les flacons ont d’abord été gazés vigoureusement avec du CO2 pendant 2 min, puis scellés hermétiquement avec des bouchons en caoutchouc butyle # 00. Un inoculum ruminal dilué (2,00 ml) a été ajouté sous gaz de CO2, et le flacon a été scellé avec un bouchon en caoutchouc butyle à bride et fixé avec un joint à sertir en aluminium; ces inoculations ont été effectuées dans une pièce à 39°C après équilibrage en température du liquide ruminal dilué. À l’exception d’une agitation vigoureuse de la main à environ 0, 1, 2, 4 et 16 h, les flacons ont été incubés en position verticale sans agitation. Après 24 h d’incubation, les flacons sont décapsulés et 1,00 ml d’eau désionisée est ajouté. Le contenu liquide a été mélangé plusieurs fois avec un micropipetter, et 1,00 ml du liquide a été éliminé pour la microcentrifugation (12 000×g, 10 min, 4°C). Le surnageant a été analysé pour les acides organiques par CLHP. La production nette d’acides gras volatils individuels et totaux (AGV; après soustraction des concentrations dans les flans) a été analysée par un modèle mixte dans SAS v. 9.2 avec les espèces paresseux et le traitement de la fourrure (lavées versus non lavées) comme variables de classe, une interaction espèce × traitement, et avec l’animal individuel comme variable aléatoire. Les données (voir le matériel supplémentaire électronique, tableau S1) ont révélé que l’AGV à chaîne droite en C2-C5 (acétique à valérique) provenant principalement de la fermentation des glucides était produite en plus grande quantité à partir de fourrure non lavée que de fourrure lavée, et dans la fourrure de paresseux à trois doigts que de paresseux à deux doigts. En revanche, la production d’AGV à chaîne ramifiée (isobutyrique, 2-méthylbutyrique et isovalérique), qui sont uniquement dérivées de fermentations d’acides aminés (en particulier les acides aminés à chaîne ramifiée leucine, isoleucine et valine), était faible et ne différait pas d’une espèce à l’autre ou avec un traitement (p > 0,30), suggérant une capacité minimale de fermentation prégastrique des protéines algales.

(c) Analyse de la composition des algues et des plantes

Nous avons effectué des analyses de composition des glucides, des protéines et des lipides d’échantillons d’algues extraits de la fourrure de paresseux à deux (n = 10) et à trois doigts (n = 10), ainsi que des échantillons de feuilles des six espèces végétales les plus couramment consommées en pourcentage de la teneur en matière sèche. Pour l’analyse des glucides et des protéines, des échantillons (1 à 7 mg, pesés à 0,001 mg) ont été mis en suspension dans 200 à 600 µl de NaOH de 0,2 M, chauffés à 80 ° C pendant 40 min avec un mélange fréquent par inversion et refroidis à température ambiante. Après neutralisation avec 0.38 volumes d’acide acétique glacial à 10% (v / v), de protéines ont été dosés par la méthode de Bradford en utilisant le réactif Coomassie Plus (BioRad) avec le lysozyme comme étalon; les glucides ont été analysés par la méthode de l’acide phénol-sulfurique, en utilisant le glucose comme étalon. Pour les extractions lipidiques, algues séchées à l’air (60°C) (env. 50 mg) et les feuilles (100-200 mg) ont été mises en suspension dans 2 ml de CHCl3, 2 ml de méthanol et 1 ml d’H2O dans des tubes à bouchon à vis avec des chemises en téflon. Après vortexage pendant 2 min, les tubes sont centrifugés (2500×g, 10 min, température ambiante) et la phase chloroforme récupérée. La matière restante a été extraite trois fois supplémentaires, chacune avec 2 ml de chloroforme. Les quatre extraits de chloroforme ont été mis en commun et traités avec 3 ml de NaCl saturé dans l’eau. Après centrifugation finale, la phase chloroforme a été récupérée et évaporée à environ 0,5 ml de volume sous N2. Les extraits concentrés ont été transférés quantitativement avec des lavages CHCl3 dans des tubes microfuges pré-pondérés de 1,5 ml et le CHCl3 évaporé. Les tubes microfuges ont ensuite été séchés à l’air pendant une nuit à 60°C avant la pesée. Des tubes vierges ont été utilisés pour corriger la perte de poids des tubes microfuges vides lors du séchage.

(d) Identification des algues dans la digeste des paresseux

Nous avons prélevé des digestes dans le forestomac des paresseux à deux (n = 16) et à trois doigts (n = 12) par gavage gastrique pour déterminer si des algues avaient été consommées par les paresseux. Nous avons filtré une aliquote de 2 ml de digesta à travers un tamis de 60 µm pour exclure les grosses particules. Nous avons ensuite préparé des lames de microscope à l’aide de 30 µl de digesta filtré, et avons examiné chaque lame avec un microscope à lumière composée à un grossissement de 400 ×. Nous avons compté 100 cellules de matériel algal ou cyanobactérien pour chaque lame et photographié chaque cellule détectée. Les algues et les cyanobactéries ont été identifiées à la résolution taxonomique la plus élevée possible, et des groupes représentatifs d’algues et de cyanobactéries ont été photographiés (voir le matériel supplémentaire électronique, figure S3).

Nous avons comparé la communauté algale détectée dans le digesta à celle sur la fourrure des paresseux à deux (n = 5) et à trois doigts (n = 5). La fourrure de ces individus a été placée dans un tube de microcentrifugeuse contenant 1 ml de ddH2O et trempée pendant 1 h, agitée toutes les 15 min pendant 5 min. La fourrure a été retirée des flacons tandis que le surnageant a été utilisé pour les montures de microscope. Des lames de microscope ont été préparées à l’aide de 30 µl de surnageant, vues à l’aide d’un microscope optique composé à un grossissement de 400× et identifiées comme décrit ci-dessus. Des photographies de 100 cellules d’algues et de cyanobactéries de chaque lame ont été recueillies.

Résultats et discussion

Comme prévu, les paresseux à trois doigts abritaient plus de papillons de nuit (figure 1c), ainsi que des concentrations plus élevées de (figure 1d) et une biomasse accrue d’algues (figure 1e) dans leur fourrure que les paresseux à deux doigts. Nous avons constaté une tendance similaire, mais n’avons pas détecté de différence significative (p > 0,05), en ou en phosphore total (principalement sous la forme de ) entre les espèces (voir matériel supplémentaire électronique, figure S4). Cependant, comme on l’observe couramment dans les sols, ces nutriments sont susceptibles d’être rapidement acquis par des organismes photosynthétiques ou lessivés lors d’averses de pluie. Indépendamment des espèces de paresseux, la concentration de était positivement liée au nombre de papillons pyralides dans la fourrure (figure 2a), et la biomasse des algues augmentait également avec la concentration de dans la fourrure des paresseux (figure 2b).

Nous estimons que les paresseux abritent en moyenne 125,5 g (±14,8 g, ±1 s.e.) de biomasse microbienne (principalement des algues) dans leur fourrure, ce qui représente environ 2,6% (±0,2%) de leur masse corporelle. Nos expériences de fermentation in vitro ont révélé que les algues dans la fourrure des paresseux sont également très digestibles, que la production d’AGV par digestion des algues est principalement associée à la fermentation des glucides et que la fourrure des paresseux à trois doigts contient une matière organique suffisante pour produire 24,4 mg d’AGV · (g de fourrure-1) provenant de la fermentation prégastrique (voir matériel supplémentaire électronique, tableau S1), soit près du double de la quantité par rapport aux paresseux à deux doigts (p < 0,001). L’analyse de la composition des algues et des feuilles des espèces végétales préférées des paresseux a révélé que les deux éléments étaient riches en glucides (25.7% ± 1,4 pour les algues contre 42,4% ± 3,5 pour les plantes; voir matériel supplémentaire électronique, tableau S2), et possédaient des quantités équivalentes de protéines (5,0% ± 0,39). Par rapport aux feuilles des plantes, cependant, les microalgues étaient trois à cinq fois plus riches en lipides — les algues des paresseux à deux et trois doigts étaient respectivement de 45,2% (±4,0) et de 27,4% (± 0,8) de lipides (voir matériel supplémentaire électronique, tableau S2). La teneur en lipides des microalgues est inversement liée aux niveaux d’azote inorganique, ce qui pourrait expliquer la différence de teneur en lipides des algues entre les espèces paresseux. Quoi qu’il en soit, un aliment avec cette composition lipidique élevée fournirait une source d’énergie particulièrement riche (plus de deux fois supérieure à celle des protéines ou des glucides par gramme) et rapide aux paresseux, car les lipides contourneraient généralement le processus de fermentation prégastrique.

Sans surprise, la même espèce d’algue a été observée dans la fourrure et le digesta des paresseux à deux et trois doigts. Plus précisément, nous avons identifié Trichophilus spp. dans la digeste de deux des paresseux à trois doigts (ou 17%) et de six des paresseux à deux doigts échantillonnés (ou 38%), cette algue symbiotique n’est connue que pour habiter la fourrure des paresseux (voir matériel supplémentaire électronique, figure S3). Le fait que les algues soient facilement digestibles mais qu’elles aient été détectées dans notre échantillon limité suggère que la fréquence des algues ingérées est probablement élevée.

Conclusion

Nos données suggèrent qu’une série de mutualismes liés se produit entre les paresseux, les papillons de nuit et les algues (figure 3). Plus précisément, les paresseux semblent favoriser l’infestation par les pyralides en descendant à la base de l’arbre pour déféquer et en aidant le cycle de vie des papillons, même face à un risque de prédation accru et à des coûts énergétiques importants. Les papillons de nuit dans la fourrure des paresseux, à leur tour, agissent comme un portail pour les nutriments, reliant l’écosystème de la fourrure des paresseux à l’environnement environnant. Dans l’écosystème du paresseux, les champignons sont communs et nous postulons que les papillons de nuit sont minéralisés par cette abondante communauté de décomposeurs. Alternativement, les papillons de nuit pourraient transporter directement les déchets organiques du tas de fumier vers la fourrure. Quel que soit le mécanisme, l’augmentation de la biomasse des papillons de nuit augmentait les niveaux d’azote inorganique, ce qui semblait augmenter la croissance des communautés d’algues sur la fourrure de paresseux. Les paresseux consomment des algues, probablement par autogreffe, pour des avantages nutritionnels. Nos données de VFA et de composition suggèrent que les algues sur la fourrure des paresseux sont particulièrement riches en glucides et lipides digestibles. En bref, nous proposons que les paresseux broutent les « jardins d’algues » qu’ils ont dérivés d’un mutualisme à trois voies (figure 3).

En plus de fournir de la nutrition, il est possible que la culture d’algues améliore la survie de la paresse grâce au camouflage réduisant la mortalité due aux prédateurs aériens. Ces deux mécanismes ultimes de la culture d’algues ne s’excluent pas mutuellement, mais nous supposons que le camouflage fourni par les algues est secondaire à la supplémentation nutritionnelle. Premièrement, l’avantage d’une dissimulation accrue dans la canopée devrait être très fort pour compenser les taux de prédation élevés rencontrés lors de la descente de l’arbre pour déféquer, mais la symbiose algue–paresseux ne semble pas liée à la distribution du principal prédateur aérien des paresseux, l’aigle harpie (Harpia harpyja). Deuxièmement, les budgets énergétiques précédemment construits pour les paresseux à trois doigts suggèrent que la dépense énergétique quotidienne peut en fait dépasser l’apport, ce qui pourrait être dû à une erreur de calcul ou à l’absence d’un aliment cryptique, comme les algues. Une source de nourriture non comptabilisée aiderait à expliquer pourquoi les paresseux à trois doigts sont difficiles à garder bien nourris dans des installations captives assainies. Enfin, les mutualismes associés à la paresse à deux doigts, qui est la butineuse la plus vagile et la moins restreinte, étaient plus équivoques. Les paresseux à deux doigts possédaient beaucoup moins de papillons de nuit et moins d’azote inorganique et d’algues, même s’ils sont vraisemblablement soumis à une pression de prédation similaire dans le couvert forestier. En effet, les paresseux à deux et trois doigts de la même zone géographique abritent des groupes phylogénétiquement distincts de Trichophilus spp., suggérant une longue relation coévolutionnaire entre les paresseux et leur communauté algale.

Quel que soit l’avantage que les algues confèrent aux paresseux, ce syndrome complexe de mutualismes — chez les papillons de nuit, les paresseux et les algues — semble avoir enfermé les paresseux à trois doigts dans un compromis évolutif qui l’oblige à faire face à un risque accru de prédation afin de préserver les mutualismes liés. Soutenir le cycle de vie des papillons de nuit peut expliquer pourquoi les paresseux à trois doigts possèdent une grande fidélité à seulement quelques arbres modaux et une volonté marquée de déféquer dans ce qui est, pour un paresseux, la partie la plus dangereuse de la forêt. Ces mutualismes pourraient également contribuer au succès du paresseux en tant qu’herbivore arboricole, l’une des stratégies de recherche de nourriture les plus limitées et les plus rares chez les vertébrés. Notre étude est la première à suggérer que des interactions écologiques uniques, en plus des adaptations physiologiques et anatomiques, peuvent favoriser un mode de vie arboricole et herbivore; de futures expériences qui testeront les liens mécanistes et les avantages présumés des interactions entre paresseux, papillons de nuit et algues aideront à démêler la nature exacte de ces liens.

Déclaration de financement

Le financement a été fourni par la National Science Foundation (DEB-1257535), le Milwaukee Public Museum, l’Université du Wisconsin–Madison et l’American Society of Mammalogists.

Notes de bas de page