et syndrom av mutualism forsterker livsstilen til en sloth

Introduksjon

mens herbivory er den dominerende foraging strategien blant pattedyr, er arboreal plantelevende dyr ekstremt sjeldne. Faktisk inneholder mindre enn 4% av alle pattedyrslekter arter som til en viss grad er arboreale og plantelevende, og bare 10 arter av pattedyr (eller mindre enn 0,2% av pattedyrdiversiteten) regnes som spesialiserte arboreale plantelevende dyr . Arter som beiter på plantemateriale i trær har en svært begrenset livsstil. På den ene siden må de være små og lette for å bli støttet i baldakinen; på den annen side begrenser liten kroppsstørrelse fordøyelseskapasiteten, spesielt for prosessanlegg, som er rik på fiber, men lite fordøyelige næringsstoffer. Så, selv om utviklingen mot arboreal plantelevende er funnet i taksonomisk uensartede pattedyrsgrupper, inkludert primater, tre dovendyr og pungdyr, alle veier mellom 1 og 14 kg . Dermed synes sjeldenheten av denne livsstilen og konvergensen av kroppsstørrelse blant plantelevende og arboreale pattedyr å reflektere begrensninger av ernæringsmessig energi på kroppsstørrelse . For å overvinne slike begrensninger har arboreale plantelevende dyr utviklet dramatiske anatomiske (f.eks. drøvtyggerlignende pregastriske fordøyelsesorganer), fysiologiske (f. eks. deprimerte metabolske priser) og atferdsmessige (f. eks. strenge diettpreferanser) tilpasninger.

Sloths, eller los perezosos (‘lazies’) på spansk, er saktegående neotropiske pattedyr. De to fylogenetiske grupper, to- (Choloepus spp.) Og tre-toed (Bradypus spp.) sloths (figur 1a, b), divergerte rundt 40 Ma Og er økologisk ganske forskjellige. Selv om begge er mellomstore foregut fermenterende arboreale pattedyr , har to-toed sloths relativt store hjemmeområder (Inline Formel men opptil 140 ha) og et relativt variert kosthold av dyr, frukt og blader, mens tre-toed sloths har svært begrensede hjemmeområder (Inline Formel rekkevidde = 0,3-15,0 ha) og regnes som strenge folivorer . Videre er individuelle tre-toed sloths spesialister, roosting og forbruker blader fra bare noen fa treslag i skogen . På grunn av deres ernæringsmessig dårlig og giftig diett, tre-toed dovendyr har den tregeste frekvensen av fordøyelsen for alle pattedyr . For å redegjøre for denne lav-energi opptjening, tre-toed dovendyr har en meget lav metabolic rate, mindre enn halvparten av det som forventes for sin masse .

 Figur 1.

Figur 1. Både (a) tre-og (b) to-toed sloths har et variert økosystem i pelsen. (c-e) de mer stillesittende tre-toed sloths (svarte barer) besatt (c) et større antall møll, (d) mer uorganisk nitrogen i form av Inline Formel og (e) større algbiomasse på pelsen sammenlignet med to-toed sloths (grå barer). Feilfelt representerer ±1 s. e.; * p < 0.05, * * p < 0.001.

Om en gang i uken, tre-toed dovendyr ned fra kalesjen til bunnen av deres modal treet, hvor de skaper en depresjon i bakken med sin vestigial hale, og sette sin møkk. Etter avføring dekker sloths deres latrine med bladkull og stiger opp til baldakinen . To-toed sloths defecate fra baldakin eller på bakken, spesielt når du bytter trær ( som de gjør ofte), og deres rutine, både når det gjelder frekvens og stedfidelitet, er langt mindre begrenset . Synkende et tre er både risikabelt og energisk kostbart for enhver sloth. Faktisk er det den ledende arsaken til dodelighet for en dovendyr; mer enn halvparten av alle voksne dovendyr mortaliteter vi har dokumentert var herjingshendelser da dovendyr var pa eller n r bakken . Videre anslår vi at gjennomsnittskostnaden for å gå ned fra kalesjen for å avlede utgjør omtrent 8% av et dovendyrs daglige energiske budsjett (se det elektroniske tilleggsmaterialet for detaljer). Gitt den økte risikoen og energiske kostnaden for en dovendyr å avlede på skogbunnen, ville man forvente at det skulle være en viktig treningsforbedrende oppførsel. Foreslåtte fordeler med denne oppførselen til tre-toed dovendyr inkluderer gjødsling sine foretrukne trær, kommunisere med andre dovendyr via latriner eller unngå deteksjon fra rovdyr . Gitt de ernæringsmessige begrensninger pålagt av livsstilen til tre sloths, antydet vi at denne oppførselen kunne drives av en kryptisk, men viktig, næringsinngang.

Begge arter av dovendyr har en mangfoldig samling av symbiotiske mikroorganismer i pelsen, inkludert arter av alger, leddyr og detritivorous sopp, hvorav mange bare eksisterer innenfor phoretic økosystemet bosatt i sloth pels. Grønne alger (Trichophilus spp.) er spesielt rikelig . Individuelle hår av tre-toed sloths har unike tverrgående sprekker, noe som gjør at hårakselen blir mettet med regnvann, og hvilke alger koloniserer og vokser hydroponisk . Et commensal forhold har også blitt tilskrevet sloths og pyralid møll (Cryptoses spp.), der moths krever foreningen ( + ), men fordi de ikke mate pa sloths, palegger ingen konsekvens (0) pa verten sin . Når en dovendyr ned et tre og defecates, gravid kvinnelige møll forlate sloth og oviposit i frisk ekskrement. Larver er copraphagous, utvikler seg helt innenfor møkk, og voksne dukke opp og fly til kalesjen for å søke sine parings grunnlag i dovendyr pels å fortsette sin livssyklus. Selv om tre-toed sloths regelmessig er autogroom, er de ineffektive i a fjerne sloth moths . Fordi livssyklusen til pyralidmøller er helt avhengig av disse ellers uforklarlige oppføringene i tre-toed sloths, hevdet vi at moth-sloth-samspillet faktisk kan være en viktig mutualisme, hvor dovendyr også drar nytte av deres forening (+/+).

Gjensidighet—felles gunstige interaksjoner mellom medlemmer av forskjellige arter—er allestedsnærværende i naturen, og blant de viktigste av alle økologiske interaksjoner . Alt fra diffuse og indirekte til tett coevolved direkte interaksjoner mellom flere arter , mutualisms har tidligere blitt påkalt for å redegjøre for ellers uforklarlige atferd, slik som ‘rensefisk’ fjerne ektoparasitter fra klient rev fisk, eller maur forsvare akasie trær, og som en mekanisme som ernæringsmessig begrenset organismer dyrke og vedlikeholde en matkilde, som de observert i fungicultural systemer av blad cutter maur . Gitt tilsynelatende unrewarded risiko sloth ser ut til å være varig på vegne av møll, vi hypotese at phoretic symbionts, tidligere antatt å ha en commensal forhold til dovendyr, var faktisk forsterke dette forholdet ved å gi ernæringsmessige innganger til sine verter.

for å utforske forholdet mellom dovendyr og deres phoretic symbionter, fanget vi voksne to-og tre-toed dovendyr og kvantifiserte antall pyralid møll infesting hver enkelt, samt andre viktige økosystemkomponenter innen sloth pels, inkludert konsentrasjonen av uorganisk nitrogen og fosfor, og alge biomasse på pelsen. Vi har også samlet digesta fra forestomach av sloths å avgjøre om medlemmer i pelsen ble fortært. Vi forutslo at den stive oppforselen observert i tre-toed sloths fremmet moth infestation, og moth density ville v re storre sammenlignet med to-toed sloths. Vi forutslo videre at fordi møllene er en av de eneste portaler av eksogent organisk materiale til dette økosystemet, vil økende moth tetthet fremme næringstilgjengelighet og produktivitet innen sloth pels, og potensielt gi næringsinnganger for å lette noen av de begrensningene som denne spesialiserte arboreal herbivore står overfor.

Materiale og metoder

(A) Som Beskriver økosystemet på en dovendyr

vi Har utført feltarbeid omtrent 85 km nordøst for San José, Costa Rica (10.32° N, -83.59° W). Både brun-throated tre-toed sloths(Bradypus variegatus) Og Hoffmanns to-toed sloths (Choloepus hoffmanni) er relativt rikelig over vår studieplass. Feltarbeid ble utført som fastsatt og godkjent Av iacuc protokoll A01424 Ved University Of Wisconsin-Madison, og fulgte retningslinjene for bruk av pattedyr i forskning fastsatt Av American Society Of Mammalogists. Tilgang ble gitt av privat grunneier, og vårt prosjekt og prøveinnsamling ble godkjent av Ministerio De Ambiente, Energia y Telecomunicaciones, Sistema Nacional De Chennais De Conservació, Costa Rica. Alle prøvene ble importert til Usa med CITES og United States Fish And Wildlife Service godkjenning. For å dokumentere møll-og algesamfunnet, samt kvantifisere nivåer av uorganisk nitrogen og fosfor i sloth pels, fanget vi tidligere merket voksen to- (n = 14) og tre-toed (n = 19) sloths etter standardprosedyrer i August 2012. Fordi unge dovendyr ofte er blottet for alger og ser ut til å skaffe seg algesamfunnet fra sin mor, inkluderte vi ikke ungdommer i våre analyser. Vi kuttet en hårlokk fra dorsum av hver dovendyr og samlet alle møllene fra dovendyret med et hvirvelløst vakuum. I gjennomsnitt samlet vi 15,2 (±2,9; rekkevidde = 4-39) og 4,5 (±1,3; rekkevidde = 0-21) møll fra henholdsvis tre – og to-toed sloths. For å kvantifisere konsentrasjonene av uorganisk nitrogen og fosfor, samplet vi (0,1 g) sloth pels, og vasket den med 15 ml deionisert vann i 15 min. Vasken ble filtrert gjennom et 0,45 µ sprøytemembranfilter, og analysert for Inline Formel og Inline Formel ved hjelp av en strømningsinjeksjonsanalysator (Quickchem 8000 FIA, Lachat Instrumenter) og totalt fosfor ved HJELP AV EN ICP/OES (Iris Advantage, Thermo-Fisher). Møll ble identifisert (Cryptoses choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) Ved Systematic Entomology Laboratories (USDA, Agricultural Research Service). Vi veide hver møll (±0.1 µ), og delte den totale biomassen av møllangrep med dovendyrets masse (±0.1 kg) for å redegjøre for individuelle forskjeller i kroppsstørrelse; selv uten skalering oppdaget vi imidlertid en signifikant sammenheng mellom  Inline Formel og både antall møll og total møllbiomasse (se elektronisk tilleggsmateriale, figur s1).

vi målte klorofyll a-konsentrasjonen av den mikrobielle biomassen i pelsen til hver dovendyr via fluorometri. I korte trekk ble 0.01 g pels fra hver dovendyr sonikert i ddH2O 1× og metanol 3× (i ca. 30 min hver) for å skille algeceller fra pelsen (se elektronisk tilleggsmateriale, figur s2); filtratet fra vasken ble sentrifugert og målt på et fluorometer for å beregne konsentrasjonen av klorofyll. Våre estimater av algbiomasse ble bekreftet av endringen i masse av pelsen etter sonikering (dvs.nedgangen i pelsmasse etter algefjerning var relatert til klorofyll a-konsentrasjon). Vi brukte den endringen i massen av pelsen etter sonikering for å tilnærme biomassen av alger i hver prøve. Vi skalerte deretter vårt estimat av algbiomasse fra prøven for å tilnærme den totale massen av alger på hele dovendyret ved å anta at 20% av dovendyrets kroppsmasse var pels og at den observerte prosentvise endringen i pelsprøver fra rengjøring var konstant over dyrets overflateareal. Vi sammenlignet forskjeller mellom to – og tre-toed dovendyr i skalert møll biomasse, Inline Formel konsentrasjoner og algbiomasse med t-tester, og utforsket forholdet mellom møll biomasse og Inline Formel, og mellom  Inline Formel med arter som en kategorisk variabel. Fordi interaksjonen for arter og prediktorvariabelen ikke var signifikant for begge moth × arter (t = 1,09, p = 0,28) og Inline Formel (t = 1,40, p = 0.17), rapporterte vi den enkle lineære regresjonsmodellen med kontinuerlig variabel (f.eks. moth biomasse eller Inline Formel).

(b) in vitro fermenteringsforsøk

for å kvantifisere fordøyeligheten av alger i pelsen til organiske syrer fra pregastrisk mikrobiell gjæring, ble in vitro fermenteringer utført ved bruk av et ruminal inokulum, et lett tilgjengelig mikrobielt samfunn med kapasitet til å nedbryte et bredt utvalg av plantekomponenter. Inokulumet ble sammensatt fra To Holstein melkekyr (bos taurus) og fremstilt som beskrevet tidligere , bortsett fra at den pressede ruminalvæsken ble fortynnet TIL EN OD525 på 5,0 ved bruk av redusert buffer som inneholdt 1 g tryptikasepepton per liter. Fermenteringer ble utfort i 5 ml glass serum hetteglass (Wheaton Scientific) som inneholdt 150 mg lufttorket sloth pels fra to-(n = 10) og tre – toed sloths (n = 10). For å vurdere bidraget av alger og organisk materiale til gjæringen, inkluderte vi hetteglass med pels fra samme dovendyr, men som hadde blitt vasket og sonikert i metanol for å fjerne alger og annet tilknyttet organisk materiale. Fire tomme hetteglass med bare ruminal inokulum og redusert buffer ble også analysert. Hetteglassene ble først gasset kraftig MED CO2 i 2 minutter, og deretter forseglet tett med # 00 butylgummipropper. Fortynnet ruminal inokulum (2,00 ml) ble tilsatt UNDER CO2-gassing, og hetteglasset ble forseglet med en flenset butylgummipropp og sikret med en aluminiumkrympetetning; disse inokulasjonene ble utført i et 39°c-rom etter temperaturutjevning av den fortynnede ruminalvæsken. Bortsett fra kraftig håndskjelving ved omtrent 0, 1, 2, 4 og 16 timer, ble hetteglassene inkubert i oppreist stilling uten risting. Etter 24 timer med inkubasjon ble hetteglassene uncapped og 1,00 ml avionisert vann ble tilsatt. Væskeinnholdet ble blandet flere ganger med en mikropipetter, og 1,00 ml av væsken ble fjernet for mikrosentrifugering (12 000×g, 10 min, 4°C). Supernatanten ble analysert for organiske syrer AV HPLC . Netto produksjon av individuelle og totale flyktige fettsyrer (VFA; etter subtraksjon av konsentrasjoner i emner) ble analysert ved en blandet modell I SAS v. 9.2 med sloth arter og pelsbehandling (vasket versus uvasket) som klassevariabler, en art × behandlingsinteraksjon, og med individuelle dyr som tilfeldig variabel. Dataene (se elektronisk supplerende materiale, tabell S1) viste At C2-C5 rettkjedet VFA (eddiksyre gjennom valerisk) avledet hovedsakelig fra karbohydratfermentering ble produsert i høyere mengder fra uvasket pels enn fra vasket pels, og i pels fra tre-toed sloths enn fra to-toed sloths. I motsetning til dette var produksjonen av forgrenet vfa (isobutyrisk, 2-metylsmør og isovalerisk), som er unikt avledet fra aminosyrefermentasjoner (spesielt de forgrenede aminosyrene leucin, isoleucin og valin), lav og varierte ikke mellom arter eller med behandling (p > 0,30), noe som tyder på minimal kapasitet for pregastrisk gjæring av algeprotein.

(c) Komposisjonsanalyse av alger og planter

vi gjennomførte komposisjonsanalyser for karbohydrater, proteiner og lipider av algeprøver ekstrahert fra pelsen av to- (n = 10) og tretåede (n = 10) dovendyr, samt bladprøver fra de seks mest brukte planteartene i prosent av tørrstoffinnholdet. For karbohydrat-og proteinanalyse ble prøver (1-7 mg, veid til 0,001 mg) suspendert i 200-600 µ På 0,2 M NaOH, oppvarmet til 80°C i 40 min med hyppig blanding ved inversjon og avkjølt til romtemperatur. Etter nøytralisering med 0.38 volumer av 10% (v/v) iseddik, protein ble analysert Ved Bradford-metoden Ved Bruk Av Coomassie Pluss reagens (BioRad) med lysozym som standard; karbohydrater ble analysert ved fenol-svovelsyre-metoden, ved bruk av glukose som standard. For lipiduttrekking , lufttørket (60°C) alger (ca. 50 mg) og blader (100-200 mg) ble suspendert i 2 ml CHCl3, 2 ml metanol og 1 ml h2o i skrulokkrør med teflon-pakninger. Etter vortexing i 2 min ble rørene sentrifugert (2500×g, 10 min, romtemperatur) og kloroformfasen gjenvunnet. Det gjenværende materialet ble ekstrahert tre ekstra ganger, hver med 2 ml kloroform. De fire kloroformekstraktene ble samlet og behandlet med 3 ml mettet NaCl i vann. Etter den endelige sentrifugeringen ble kloroformfasen gjenvunnet og fordampet til omtrent 0,5 ml volum under N2. De konsentrerte ekstraktene ble kvantitativt overført Med CHCl3 vasker til preweighed 1.5 ml mikrofugerør og CHCl3 fordampet. Mikrofugerørene ble deretter lufttørket over natten ved 60°C før veiing. Tomme rør ble brukt til å korrigere for vekttap av tomme mikrofugerør ved tørking.

(d) Identifisere alger i digesta av sloths

vi samlet digesta fra forestomach av to- (n = 16) og tre-toed sloths (n = 12) via gastrisk sonde for å avgjøre om alger hadde blitt konsumert av sloths. Vi filtrerte en 2 ml del av digesta gjennom en 60 µ sil for å utelukke store partikler. Vi forberedte deretter mikroskop lysbilder ved hjelp av 30 µ av filtrert digesta, og så på hvert lysbilde med et sammensatt lysmikroskop ved 400× forstørrelse. Vi telte 100 celler av alger eller cyanobakterielt materiale for hvert lysbilde, og fotograferte hver celle oppdaget. Alger og cyanobakterier ble identifisert med høyest mulig taksonomisk oppløsning, og representative alger og cyanobakterielle grupper ble fotografert (se elektronisk tilleggsmateriale, figur s3).

vi sammenlignet algesamfunnet oppdaget i digesta til det på pelsen av to- (n = 5) og tre-toed (n = 5) sloths. Pels fra disse individer ble plassert i et mikrosentrifugerør som inneholdt 1 ml ddH2O og gjennomvåt i 1 time, omrørt hvert 15. minutt i 5 min. Fur ble fjernet fra ampuller mens supernatanten ble brukt for mikroskop mounts. Mikroskopglass ble fremstilt ved bruk av 30 µ av supernatant, sett ved bruk av et sammensatt lysmikroskop ved 400× forstørrelse og identifisert som beskrevet ovenfor. Fotografier av 100 alger og cyanobakterielle celler fra hvert lysbilde ble samlet.

Resultater og diskusjon

som spådd, tre-toed sloths næret flere møll (figur 1c), samt større konsentrasjoner av  Inline Formel (figur 1d) og økt biomasse av alger (figur 1e) i pelsen enn to-toed sloths. Vi fant en lignende trend, men oppdaget ikke en signifikant (p > 0,05) forskjell, i Inline Formel eller totalt fosfor (hovedsakelig i form av Inline Formel) mellom artene (se elektronisk tilleggsmateriale, figur s4). Men som vanlig observert i jord, vil disse næringsstoffene sannsynligvis raskt bli kjøpt opp av fotosyntetiske organismer eller utvasket under regnbyger . Uavhengig av sloth arter,  Inline Formel konsentrasjon var positivt relatert til antall pyralid møll i pelsen (figur 2a), og biomassen av alger også økt med konsentrasjonen av  Inline Formel i pelsen av dovendyr (figur 2b).

 Figur 2.

Figur 2. Innenfor pels av dovendyr, et økende antall møll førte til større konsentrasjon av nitrogen, som er relatert til biomasse av alger. Forholdet mellom (a) pyralid møll angrep og Inline Formel konsentrasjon, og (b) mengde Inline Formel og alge biomasse, i pelsen av to – (grå) og tre-toed (svart) dovendyr.

vi anslår at sloths i gjennomsnitt har 125.5 g (±14.8 g, ±1 s. e.) av mikrobiell biomasse (hovedsakelig alger) i pelsen, noe som gir omtrent 2.6% (±0.2%) av kroppsmassen. Våre in vitro fermenteringsforsøk viste at alger i sloth pels også er svært fordøyelige, at VFA-produksjon fra algfordøyelse primært er forbundet med karbohydratfermentering, og at pels av tre-toed sloths inneholder organisk materiale som er tilstrekkelig til å gi 24.4 mg VFAs·(g fur−1) fra pregastrisk gjæring (se elektronisk tilleggsmateriale, tabell s1), nesten dobbelt så mye sammenlignet med to-toed sloths (p < 0.001). Sammensetningsanalyse av alger og blader av plantearter foretrukket av sloths viste at begge elementene var rike pa karbohydrater (25.7% ± 1.4 for alger versus 42.4% ± 3.5 for planter; se elektronisk tilleggsmateriale, tabell S2), og hadde tilsvarende mengder protein (5.0% ± 0.39). Sammenlignet med planteblader var imidlertid mikroalger tre til fem ganger rikere i lipidinnhold—alger fra to – og tre-toed sloths var henholdsvis 45,2% (±4,0) og 27,4% (±0,8) lipid (se elektronisk tilleggsmateriale, tabell S2). Lipidinnhold av mikroalger er omvendt relatert til uorganiske nitrogennivåer , noe som kan forklare forskjellen i lipidinnhold av alger mellom sloth-arter. Uansett vil en matvare med denne hoye lipidsammensetningen gi en spesielt rik (over dobbelt sa sammenlignet med protein eller karbohydrat per gram) og rask energikilde til dovendyr, da lipider typisk ville omgå pregastrisk gjæringsprosess.

Ikke Overraskende skjedde det samme arter av alge i pels og digesta av både to-og tre-toed sloths. Spesielt identifiserte Vi Trichophilus spp. i digesta av to av de tre-toed sloths (eller 17%) og seks av de to-toed sloths samplet (eller 38%— – denne symbiotiske algen er bare kjent for å bo i pels av sloths (se elektronisk tilleggsmateriale, figur S3) . Det faktum at algene er lett fordøyelige, men ble oppdaget i vår begrensede prøvestørrelse, antyder at frekvensen av inntatte alger sannsynligvis vil være høy.

Konklusjon

våre data tyder på at en rekke koblede mutualisms oppstår mellom dovendyr, møll og alger (figur 3). Nærmere bestemt, dovendyr synes å fremme pyralid møll angrep ved synkende til bunnen av treet for å gjøre sitt fornødne og bistå livssyklusen til møll, selv i møte med økt predasjon risiko og betydelige energiske kostnader . Moths i pelsen av dovendyr, i sin tur, fungere som en portal for næringsstoffer, knytte økosystemet i sloth pels til omgivelsene. Innenfor sloths økosystem er sopp vanlige, og vi postulerer at møllene blir mineralisert av dette rike samfunnet av dekomponere. Alternativt kan møllene direkte transportere organisk avfall fra muggbunken til pelsen. Uavhengig av mekanismen økte økende motbiomasse uorganiske nitrogennivåer, noe som syntes å øke veksten av algesamfunn på sloth pels. Sloths forbruker alger, antagelig via autogrooming, for næringsfordel. Våre VFA og komposisjonsdata tyder på at alger på pelsen av dovendyr er spesielt rike på fordøyelige karbohydrater og lipider. Kort sagt, vi foreslar at sloths beiter de ‘alger-hagene’ de har avledet fra en treveis mutualisme (figur 3).

 Figur 3.

Figur 3. Postulert koblede mutualisms (+) blant dovendyr, møll og alger: (a) dovendyr ned sitt tre for å gjøre sitt fornødne, og levere gravide kvinnelige sloth møll (+) til oviposisjon steder i deres møkk; (b) larve møll er copraphagous og som voksne søker dovendyr i kalesjen; (c) møll representerer portaler for næringsstoffer, og via nedbrytning og mineralisering av detritivores øke uorganiske nitrogen nivåer i sloth pels, som brensel alger (+) vekst, og (d) dovendyr (+) deretter forbruke disse alger-hager, antagelig å øke deres begrensede diett.

I tillegg til å gi næring, er det mulig at algekultivering forbedrer sloth overlevelse via kamuflasje redusere dødelighet fra luft rovdyr . Disse to ultimate mekanismene for algekultivering er ikke gjensidig utelukkende, men vi spekulerer på at kamuflasjen fra alger er sekundær til næringstilskudd. For det første må fordelen av økt skjuling i baldakinen være veldig sterk for å kompensere for de høye predasjonsratene som oppstår når de går ned i treet for å avlede, men alger-sloth-symbiosen ser ikke ut til å være relatert til fordelingen av den primære luftens rovdyr av dovendyr, harpy eagle (Harpia harpyja). For det andre antyder tidligere konstruerte energibudsjetter for tre-toed sloths at daglige energiforbruk faktisk kan overstige inntaket , noe som kan være fra beregningsfeil eller fordi en kryptisk matvare, som alger, har blitt savnet. En uforklart matkilde vil bidra til å forklare hvorfor tre-toed sloths er vanskelig å holde godt næret i sanitized captive fasiliteter . Til slutt, mutualisms forbundet med to-toed sloth, som er mer vagile og mindre begrenset forager, var mer tvetydig. To-toed dovendyr besatt betydelig færre møll, og mindre uorganisk nitrogen og alger, selv om de antagelig står overfor lignende predasjon press i skogen baldakin. Faktisk, to – og tre-toed dovendyr fra samme geografiske område havnen fylogenetisk forskjellige grupper Av Trichophilus spp., noe som tyder på et langt samevolusjonært forhold mellom dovendyr og deres algesamfunn .

uansett hvilken fordel alger gir til dovendyr, ser dette komplekse syndromet av mutualisms—blant møll, dovendyr og alger—ut til å ha låst tre-toed dovendyr i en evolusjonær avveining som krever at den står overfor økt predasjonsrisiko for å bevare koblede mutualisms. Støtte livssyklusen til møll kan forklare hvorfor tre-toed dovendyr har en high fidelity til bare noen få modale trær, og en markert vilje til å gjøre sitt fornødne i det som er, for en dovendyr, den farligste delen av skogen. Disse mutualisms kan også bidra til sloths suksess som en arboreal herbivore, en av de mest begrensede og sjeldneste foraging strategiene blant vertebrater . Vår studie er den første som tyder på at unike økologiske interaksjoner, i tillegg til fysiologiske og anatomiske tilpasninger, kan fremme en arboreal og plantelevende livsstil; fremtidige eksperimenter som tester de mekanistiske forbindelsene og antatte fordelene ved samspillet mellom dovendyr, møll og alger, vil bidra til å plage hverandre den nøyaktige naturen til disse forbindelsene.

Takk

Mange takk Til E. Stanley Og B. Zuckerberg for nyttige diskusjoner og kommentarer på manuskriptet, Og Til A. Solis for moth identifications.

finansieringserklæring

Finansiering ble gitt Av NATIONAL Science Foundation (DEB-1257535), Milwaukee Public Museum, University Of Wisconsin–Madison og American Society Of Mammalogists.

Fotnoter

© 2014 Forfatteren (e) Utgitt Av Royal Society. Alle rettigheter reservert.
  • 1
    Eisenberg JF. 1978utviklingen av arboreal plantelevende dyr i klassen mammalia. Økologi av arboreal folivores (red. & Montgomery GG), s.135-152. Washington, DC: Smithsonian Institution Press (engelsk). Google Scholar
  • 2
    Cork SJ& Foley WJ. 1991fordøyelses-og metabolske strategier for arboreale folivorer i forhold til kjemisk forsvar i tempererte og tropiske skoger. Plante forsvar mot pattedyr herbivory (eds , Palo RT& Robbins CT), s.166-175. Flyselskaper som opererer I Boca Raton, FL Google Scholar
  • 3
    McNab BK. 1978energetikk av arboreale folivorer: fysiologiske problemer og økologiske konsekvenser av å mate på en allestedsnærværende matforsyning. Økologi av arboreal folivores (red. & Montgomery GG), s.153-162. Washington, DC: Smithsonian Institution Press (engelsk). Google Scholar
  • 4
    Gaudin TJ. 2004fylogenetiske forhold mellom sloths( Mammalia, Xenarthra, Tardigrada): det kraniodentale beviset. Zool. J. Linnean Soc. 140, 255–305. (doi:10.1111/j.1096-3642.2003.00100.x). , Google Scholar
  • 5
    Peery MZ& Pauli JN. 2012 parrings system av en ‘lat’ pattedyr, Hoffmanns to-toed sloth. Anim. Oppfør deg. 84, 555–562. (doi:10.1016 / j. anbehav.2012.06.007). , Google Scholar
  • 6
    Pauli jn& Peery MZ. 2012uventet sterk polygyni i den brune-throated tre-toed sloth. PLoS ONE 7, e51389. (doi:10.1371 / tidsskrift.pone.0051389). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 7
    Montgomery gg& Sunquist MEG. 1978habitat utvalg og bruk av to-toed og tre-toed sloths. Økologi av arboreal folivores (red. & Montgomery GG), s.329-359. Washington, DC, usa: Smithsonian Institution Press.S. Google Scholar
  • 8
    Foley WJ, Engelhardt wv& Charles-Dominique p. 1995passasjen av digesta, partikkelstørrelse, og in vitro fermenteringshastighet i Tre-toed sloth Bradypus tridactylus (Edentata: Bradypodidae). J. Zool. 236, 681–696. (doi:10.1111/j.1469-7998.1995.tb02739.x). , Google Scholar
  • 9
    Britton SW. 1941Form og funksjon i sloth (avsluttet). Q. Rev. Biol. 16, 190–207. (doi:10.1086 / 394628). , Google Scholar
  • 10
    Nagy KA& Montgomery gg. 1980field metabolisk hastighet, vannfluss og matforbruk i tre-toed sloths (Bradypus variegatus). J. Pattedyr. 61, 465–472. (doi:10.2307/1379840). Crossref, ISI, Google Scholar
  • 11
    Goffart M. 1971funksjon og form i sloth. Oxford, STORBRITANNIA: Pergamon Press. Google Scholar
  • 12
    Peery MZ& Pauli JN. I pressen. Shade-vokst kakao støtter en selvbærende befolkning på to-toed, men ikke tre-toed sloths. J. Appl. Ecol. (doi:10.1111/1365-2664.12182). Google Scholar
  • 13
    Chiarello AG. 2008Sloth ecology: en oversikt over feltstudier. Biologi Av Xenarthra (eds, Vizcaino SF& Loughry WJ), s.269-280. Gainesville, FL: Universitetet Trykk Av Florida. Google Scholar
  • 14
    Suutari m, Majaneva M, Færre DP, Voirin B, Aiello a, Friedl T, Chiarello AG& Blomster J. 2010molekylære bevis for et mangfoldig grønt algesamfunn som vokser i sloths hår og en spesifikk tilknytning Til Trichophyta welckeri (Chlorophyta, Ulvophyceae). BMC Evol. Biol. 10, e86. (doi:10.1186/1471-2148-10-86). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 15
    Aiello A. 1985Sloth hair: ubesvarte spørsmål. Utviklingen og økologien til beltedyr ,dovendyr og vermilinguaer (red. & Montgomery GG), s.213-218. Washington, DC: Smithsonian Institution Press (engelsk). Google Scholar
  • 16
    Waage jk& Montgomery gg. 1976cryptoses choloepi: en coprophagous møll som lever på en dovendyr. Vitenskap 193, 157-158. (doi: 10.1126 / vitenskap.193.4248.157). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 17
    Odum E. 1953fundamentals of ecology. Philadelphia, PA: WB Saunders Selskap. Google Scholar
  • 18
    Chiarello AG. 1998aktivitet budsjetter og spenner mønstre Av Atlanterhavet skog maned sloth Bradypus torquatus (Xenarthra: Bradypodidae). J. Zool. 246, 1–10. (doi:10.1111/j.1469-7998.1998.tb00126.x). , Google Scholar
  • 19
    Waage jk& Beste RC. 1985Arthropod associates av sloths. Utviklingen og økologien til beltedyr ,dovendyr og vermilinguaer (red. & Montgomery GG), s.297-311. Washington, DC: Smithsonian Institution Press (engelsk). Google Scholar
  • 20
    Herre EA, Knowlton N, Mueller UG& Rehner SA. 1999 evolusjon av gjensidighet: utforske veiene mellom konflikt og samarbeid. Trender Ecol. Evol. 14, 49–53. (doi:10.1016/S0169-5347 (98)01529-8). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 21
    Kiers ET, Palmer TD, Ives AR, Bruno jf& Bronstein JL. 2010Mutualisms i en forandringsverden: et evolusjonært perspektiv. Ecol. Lett. 13, 1459–1474. (doi:10.1111/j.1461-0248.2010.01538.x). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 22
    Bshary R, Gruter AS, Willener AST& Leimar o. 2008par av samarbeidende rensefisk gir bedre servicekvalitet enn enkeltfødte. Natur 455, 964-966. (doi: 10.1038 / nature07184). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 23
    Janzen DH. 1966-evolusjon av mutualisme mellom maur og akacier i Mellom-Amerika. Evolusjon 20, 249-275. (doi: 10.2307 / 2406628). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 24
    Currie CR, Mueller UG & Malloch d. 1999 landbruket patologi av maur sopp hager. Proc. Natl Acad. Sci. USA 96, 7998-8002. (doi: 10.1073 / pnas.96.14.7998). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 25
    Weimer PJ, Dien BS, Springer tl& Vogel KP. 2005 vitro gassproduksjon som surrogatmåling av fermenterbarheten av cellulosebiomasse til etanol. Appl. Mikrobiol. Bioteknologi. 67, 52–58. (doi: 10.1007 / s00253-004-1844-7). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 26
    GOERING HK& Av Soest PJ. 1970Forage fiber analyse: apparater, reagenser, prosedyrer og noen applikasjoner. Landbrukshåndbok Nr.379. Washington, DC: Det Amerikanske Landbruksdepartementet. Google Scholar
  • 27
    Weimer PJ, Shi Y& Odt CL. 1991a segmentert gass / flytende leveringssystem for kontinuerlig kultur av mikroorganismer på uoppløselige underlag og dets bruk for vekst Av Ruminococcus flavefaciens på cellulose. Appl. Mikrobiol. Bioteknologi. 36, 178–183. (doi:10.1007/BF00164416). , Google Scholar
  • 28
    Bradford MM. 1976a rask og sensitiv metode for kvantifisering av mikrogram mengder protein utnytte prinsippet om protein-fargestoff binding. Anal. Biochem. 72, 248–254. (doi):10.1016/0003-2697(76)90527-3). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 29
    Dubois M, Gilles KE, Hamilton JK, Rebers pa& Smith F. 1956colorimetrisk metode for bestemmelse av sukker og relaterte stoffer. Anal. Chem. 28, 350–356. (doi: 10.1021 / ac60111a017). Crossref, ISI, Google Scholar
  • 30
    Huang G-H, Chen G& Chen F. 2009rapid screening metode for lipid produksjon i alge basert På Nilen rød fluorescens. Biomasse Bioenergi 33, 1386-1392. (doi:10.1016 / j.biombioe.2009.05.022). , Google Scholar
  • 31
    Nadelhoffer KJ, Aber JD& Melillo JM. 1984 sesongmessige mønstre av ammonium og nitrat opptak i ni tempererte skogøkosystemer. Plante Jord 80, 321-335. (doi:10.1007 / BF02140039). , Google Scholar
  • 32
    Williams pj le B& Laurens LML. 2010mikroalger som biodiesel og biomasse feedstocks: gjennomgang og analyse av biokjemi, energi og økonomi. Energi Miljø. Sci. 3, 554–590. (doi:10.1039 / b924978h). , Google Scholar
  • 33
    Diniz ls& Oslo FRA KL. 1999kliniske problemer med sloths (Bradypus sp. Og Choloepus sp.) i fangenskap. J. Zoo Wildl. Med. 30, 76–80. PubMed, Google Scholar



+