syndrom mutualizmu wzmacnia styl życia leniwca

wprowadzenie

podczas gdy roślinożerność jest dominującą strategią żerowania wśród ssaków, nadrzewne roślinożerce są niezwykle rzadkie. W rzeczywistości mniej niż 4% WSZYSTKICH rodzajów ssaków zawiera gatunki, które są do pewnego stopnia nadrzewne i roślinożerne, a tylko 10 gatunków ssaków (lub mniej niż 0,2% różnorodności ssaków) uważa się za wyspecjalizowanych nadrzewnych roślinożerców . Gatunki żerujące na materiale roślinnym na drzewach mają bardzo ograniczony tryb życia. Z jednej strony muszą być małe i lekkie, aby mogły być podtrzymywane w czaszy; z drugiej strony małe rozmiary ciała ograniczają zdolność trawienia, szczególnie w przypadku przetwarzania materii roślinnej, która jest bogata w błonnik, ale mało strawnych składników odżywczych. Tak więc, chociaż ewolucja w kierunku roślinożerności nadrzewnej znajduje się w zróżnicowanych taksonomicznie grupach ssaków, w tym naczelnych, leniwców i torbaczy, wszystkie ważą od 1 do 14 kg . Tak więc, rzadkość tego stylu życia i zbieżność wielkości ciała wśród roślinożernych i nadrzewnych ssaków wydaje się odzwierciedlać ograniczenia żywieniowej energii na rozmiar ciała . Aby przezwyciężyć takie ograniczenia, nadrzewne zwierzęta roślinożerne rozwinęły dramatyczne adaptacje anatomiczne (np. przeżuwacze przypominające pregastryczne narządy trawienne), fizjologiczne (np. obniżone tempo metabolizmu) i behawioralne (np. ścisłe preferencje żywieniowe).

leniwce, lub los perezosos („lazies”) w języku hiszpańskim, są powolnymi ssakami Neotropikalnymi. Dwie grupy filogenetyczne, dwa – (Choloepus spp.) i trójpalczaste (Bradypus spp.) leniwce (rys. 1A,b), odbiegają od siebie około 40 Ma i są ekologicznie zupełnie inne. Chociaż oba są średniej wielkości przednimi fermentującymi ssakami nadrzewnymi , leniwce dwunożne mają stosunkowo duże zasięgi domowe (, ale do 140 ha) i stosunkowo zróżnicowaną dietę materii zwierzęcej, owoców i liści, podczas gdy leniwce trójpalczaste mają bardzo ograniczone zasięgi domowe ( zakres = 0,3-15,0 ha) i są uważane za ścisłe liście. Ponadto pojedyncze leniwce trójpalczaste są specjalistami, gostkującymi i spożywającymi liście tylko z kilku gatunków drzew w lesie . Ze względu na ich ubogą odżywczo i toksyczną dietę, leniwce trójpalczaste mają najwolniejsze tempo trawienia dla każdego ssaka . Aby wziąć pod uwagę to niskoenergetyczne gromadzenie się, leniwce trójpalczaste mają wyjątkowo niski metabolizm, mniej niż połowę oczekiwanej dla ich masy .

mniej więcej raz w tygodniu, leniwce trójpalczaste schodzą z baldachimu do podstawy drzewa modalnego, gdzie tworzą zagłębienie w ziemi z resztkowym ogonem i odkładają swoje odchody. Po wypróżnieniu leniwce pokrywają swoją latrynę ściółką z liści i wznoszą się na baldachim . Leniwce dwunożne wypróżniają się z baldachimu lub na ziemi, zwłaszcza podczas przełączania drzew (co robią często), a ich rutyna, zarówno pod względem częstotliwości, jak i wierności miejsca, jest znacznie mniej ograniczona . Zejście z drzewa jest zarówno ryzykowne, jak i kosztowne energetycznie dla każdego leniwca. Zaprawdę, jest to główna przyczyna śmiertelności leniwca; ponad połowa wszystkich śmiertelności dorosłych leniwców, które udokumentowaliśmy, To wydarzenia spustoszenia, gdy leniwce znajdowały się na ziemi lub w jej pobliżu . Ponadto szacujemy, że średni koszt zejścia z baldachimu do wypróżnienia stanowi około 8% dziennego budżetu energetycznego leniwca (szczegóły w elektronicznym materiale uzupełniającym). Biorąc pod uwagę zwiększone ryzyko i koszty energetyczne leniwca do wypróżniania się na podłodze lasu, można oczekiwać, że będzie to ważne zachowanie poprawiające kondycję. Sugerowane korzyści z tego zachowania dla leniwców trójpalczastych obejmują nawożenie preferowanych drzew, komunikowanie się z innymi leniwcami za pośrednictwem latryn lub unikanie wykrycia przez drapieżniki . Biorąc pod uwagę ograniczenia żywieniowe narzucone przez styl życia leniwców drzew, postawiliśmy hipotezę, że to zachowanie może być napędzane przez tajemniczy, ale ważny wkład żywieniowy.

oba gatunki leniwców zawierają w swoich futrach różnorodne skupiska symbiotycznych mikroorganizmów, w tym gatunki glonów, stawonogów i grzybów detrivorous, z których wiele istnieje tylko w ekosystemie for zamieszkujących futra leniwców. Zielone algi (Trichophilus spp.) są szczególnie obfite . Pojedyncze włosy leniwców trójpalczastych mają unikalne poprzeczne pęknięcia, które pozwalają na nasycenie trzonu włosa wodą deszczową, a następnie glony kolonizują i rosną hydroponicznie . Związek komensalny przypisywano również leniwcom i ćmom pyralid (cryptoses spp.), w których ćmy wymagają związku ( + ), ale ponieważ nie żywią się leniwcami, nie nakładają konsekwencji (0) Na swojego gospodarza . Kiedy Leniwiec schodzi z drzewa i wypróżnia się, grawitacyjne ćmy żeńskie pozostawiają leniwca i owipozyt w świeżych odchodach. Larwy są koprofagowe, rozwijają się całkowicie w łajnie, a dorosłe wyłaniają się i przylatują do korony, aby szukać swoich miejsc godowych w leniwym futrze, aby kontynuować swój cykl życiowy. Chociaż leniwce trójpalczaste regularnie autogroom, są nieskuteczne w usuwaniu leniwców . Ponieważ cykl życia ćmy pyralid jest całkowicie zależny od tych niewytłumaczalnych zachowań u leniwców z trzema palcami, założyliśmy, że interakcja ćma-Leniwiec może być ważnym mutualizmem, gdzie leniwce również czerpią korzyści ze swojego związku (+ / +).

Mutualizmy—wspólne korzystne interakcje między członkami różnych gatunków—są wszechobecne w przyrodzie i należą do najważniejszych ze wszystkich interakcji ekologicznych . Począwszy od rozproszonych i pośrednich do ściśle współwystępujących bezpośrednich interakcji między wieloma gatunkami , mutualizmy były wcześniej przywoływane w celu wyjaśnienia innych niewyjaśnionych zachowań , takich jak „czystsze ryby” usuwające ektopasożyty z ryb rafowych klientów lub mrówki broniące drzew akacjowych , oraz jako mechanizm, za pomocą którego organizmy o ograniczonej wartości odżywczej uprawiają i utrzymują źródło pożywienia, jak te obserwowane w fungikulturowych systemach mrówek wycinających liście . Biorąc pod uwagę pozornie niewdzięczne ryzyko, że Leniwiec wydaje się wytrzymywać w imieniu ćmy, postawiliśmy hipotezę, że symbionty foryckie, wcześniej uważane za współwystępujące z leniwcami, w rzeczywistości wzmacniały tę relację poprzez dostarczanie pożywienia swoim gospodarzom.

aby zbadać związek leniwców z ich for – symbiontami, złapaliśmy dorosłe leniwce dwu-i trójpalczaste i obliczyliśmy liczbę pyralidowych ćm atakujących każdego osobnika, a także inne ważne składniki ekosystemu w futrze leniwca, w tym stężenie nieorganicznego azotu i fosforu oraz biomasy glonów na ich futrze. Zebraliśmy również digestę z lasu leniwców, aby ustalić, czy członkowie społeczności w futrze byli konsumowani. Przewidzieliśmy, że sztywne zachowanie obserwowane u leniwców z trzema palcami sprzyja inwazji moli, a gęstość moli będzie większa w porównaniu z leniwcami z dwoma palcami. Przewidzieliśmy dalej, że ponieważ ćmy są jednym z niewielu portali egzogennego materiału organicznego dla tego ekosystemu, zwiększenie gęstości ćmy Promuje dostępność składników odżywczych i produktywność w futrze leniwca i potencjalnie dostarcza składników odżywczych, aby złagodzić pewne ograniczenia, z którymi boryka się ten wyspecjalizowany roślinożerca nadrzewny.

materiał i metody

(a) opisując ekosystem na leniwcu

przeprowadziliśmy badania terenowe około 85 km na północny wschód od San José w Kostaryce (10,32° N, -83,59° W). Zarówno leniwce trójpalczaste (Bradypus variegatus), jak i leniwce dwupienne Hoffmanna (Choloepus hoffmanni) są stosunkowo obfite w całym naszym miejscu badań. Badania terenowe zostały przeprowadzone zgodnie z protokołem IACUC a01424 przez Uniwersytet Wisconsin-Madison i były zgodne z wytycznymi dotyczącymi wykorzystania ssaków w badaniach opracowanymi przez American Society of Mammalogists. Dostęp został przyznany przez prywatnego właściciela ziemskiego, a nasz projekt i kolekcja próbek zostały zatwierdzone przez Ministerio de Ambiente, Energia y Telecomunicaciones, Sistema Nacional de Áreas de Conservación, Kostaryka. Wszystkie próbki zostały przywiezione do Stanów Zjednoczonych z zatwierdzeniem CITES i United States Fish and Wildlife Service. Aby udokumentować środowisko moli i glonów, a także ilościowo określić poziom nieorganicznego azotu i fosforu w futrze leniwca, schwytaliśmy wcześniej oznaczone dorosłe leniwce dwu (n = 14) i trzypalcowe (n = 19) zgodnie ze standardowymi procedurami w sierpniu 2012 roku. Ponieważ młode leniwce są często pozbawione glonów i wydają się nabywać swoją społeczność alg od matki , nie uwzględniliśmy młodych osobników w naszych analizach. Obcięliśmy kosmyk włosów z grzbietu każdego leniwca i zebraliśmy wszystkie ćmy z leniwca za pomocą bezkręgowej próżni. Średnio zebraliśmy 15,2 (±2,9; zakres = 4-39) i 4,5 (±1,3; zakres = 0-21) ćmy odpowiednio od leniwców trzy – i dwu-palcowych. Aby obliczyć stężenie nieorganicznego azotu i fosforu, pobraliśmy (0,1 g) futra leniwca i przemywaliśmy go 15 ml dejonizowanej wody przez 15 minut. Płukanie filtrowano przez filtr membranowy strzykawki o średnicy 0,45 µm i analizowano pod kątem i przy użyciu analizatora wtrysku przepływu (Quickchem 8000 FIA, Lachat Instruments) i całkowitego fosforu przy użyciu ICP/OES (Iris Advantage, Thermo-Fisher). Ćmy zostały zidentyfikowane (Cryptoses choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) w Systematic Entomology Laboratories (USDA, Agricultural Research Service). Zważyliśmy każdą ćmę (±0,1 µg) i podzieliliśmy całkowitą biomasę inwazji ćmy przez masę leniwca (±0.1 kg), aby uwzględnić indywidualne różnice w wielkości ciała; jednak nawet bez skalowania, wykryliśmy znaczącą zależność między Formula_3510 > i zarówno liczbą ćm, jak i całkowitą biomasą ćmy (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, rysunek S1).

mierzyliśmy stężenie chlorofilu A biomasy drobnoustrojów w futrze każdego leniwca za pomocą fluorometrii. Krótko mówiąc, 0,01 g futra z każdego leniwca poddano sonikacji w ddH2O 1× i metanolu 3× (przez ok. 30 min każda) w celu oddzielenia komórek glonów od futra (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, rysunek S2); przesącz z płuczki odwirowano i zmierzono na fluorometrze w celu obliczenia stężenia chlorofilu. Nasze szacunki biomasy glonów zostały potwierdzone przez zmianę masy futra po sonikacji (tj. zmniejszenie masy futra po usunięciu glonów było związane ze stężeniem chlorofilu A). Użyliśmy tej zmiany masy futra po sonikacji w celu przybliżenia biomasy glonów w każdej próbce. Następnie przeskalowaliśmy nasze oszacowanie biomasy glonów z próbki w celu przybliżenia całkowitej masy glonów na całym leniwcu, zakładając, że 20% masy ciała leniwca to futro i że obserwowana procentowa zmiana próbek futra z czyszczenia była stała na powierzchni zwierzęcia. Porównaliśmy różnice między dwu-i trójpalczastymi leniwcami w skalowanej biomasie ćmy, stężenia Inline Formula_9105> i biomasą glonów z testami t i zbadaliśmy zależność między biomasą ćmy i Inline Formula_1149 i między Inline Formula_281 > z gatunkami jako zmienną kategoryczną. Ponieważ interakcja między gatunkami a zmienną predyktorową była nieistotna dla obu gatunków ćmy × (t = 1,09, p = 0,28) i Inline Formula_5726> (t = 1,40, p = 0.17), zgłosiliśmy prosty model regresji liniowej ze zmienną ciągłą (np. biomasa ćmy lub ).

B) eksperymenty fermentacji in vitro

w celu ilościowego określenia strawności glonów w futrze na kwasy organiczne z fermentacji mikrobiologicznej pregastrycznej, przeprowadzono fermentację in vitro z użyciem inokulum żwacza, łatwo dostępnej społeczności mikrobiologicznej, zdolnej do degradacji szerokiej gamy składników roślinnych. Inokulum zostało złożone z dwóch krów mlecznych Holsztyńskich (Bos taurus) i przygotowane zgodnie z opisem wcześniej , z tym wyjątkiem, że wyciśnięty płyn żwaczowy rozcieńczono do OD525 5,0 przy użyciu zmniejszonego buforu, który zawierał 1 g peptonu tryptykazy na litr. Fermentacje prowadzono w 5 ml szklanych fiolkach z surowicy (Wheaton Scientific), które zawierały 150 mg suszonego na powietrzu futra leniwca z dwu (n = 10) i trzypalczastych leniwców (n = 10). Aby ocenić udział glonów i materii organicznej w fermentacji, włączyliśmy fiolki z futrem z tych samych leniwców, ale które zostały umyte i poddane działaniu ultradźwięków w metanolu w celu usunięcia glonów i innych powiązanych substancji organicznych. Analizowano również cztery puste fiolki z jedynie inokulum żwacza i zmniejszonym buforem. Fiolki najpierw energicznie zagazowywano CO2 przez 2 minuty, a następnie szczelnie zamykano korkami z gumy butylowej # 00. Rozcieńczone inokulum żwacza (2,00 ml) dodano pod gazowaniem CO2, a fiolkę zamknięto kołnierzowym korkiem z gumy butylowej i zabezpieczono aluminiowym uszczelnieniem; szczepienia te przeprowadzono w pomieszczeniu o temperaturze 39°C po wyrównaniu temperatury rozcieńczonego płynu żwacza. Z wyjątkiem energicznego potrząsania ręką po około 0, 1, 2, 4 i 16 h, fiolki inkubowano w pozycji pionowej bez potrząsania. Po 24 godzinach inkubacji fiolki odłączono i dodano 1,00 ml dejonizowanej wody. Zawartość cieczy kilkakrotnie mieszano za pomocą mikropipettera i usunięto 1,00 ml płynu w celu mikrokrążenia (12 000×g, 10 min, 4°C). Supernatant analizowano na obecność kwasów organicznych metodą HPLC . Produkcja netto pojedynczych i całkowitych lotnych kwasów tłuszczowych (VFA; po odjęciu stężeń w blankach) była analizowana za pomocą modelu mieszanego w SAS v. 9.2 z gatunkami leniwców i obróbką futra (umyte w porównaniu do niemytych) jako zmiennymi klasy, interakcją gatunku × obróbki oraz z pojedynczym zwierzęciem jako zmienną losową. Dane (zob. elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S1) wykazały, że C2–C5 prostołańcuchowy VFA (octowy przez walerianowy) pochodzący głównie z fermentacji węglowodanowej został wytworzony w większych ilościach z nieumytego futra niż z umytego futra, oraz w futrze z leniwców o trzech palcach niż z leniwców o dwóch palcach. Natomiast wytwarzanie VFA o rozgałęzionych łańcuchach (izomasłowy, 2-metylomasłowy i izowalericzny), które są jednoznacznie uzyskane z fermentacji aminokwasów (w szczególności aminokwasów rozgałęzionych leucyny, izoleucyny i waliny), było niskie i nie różniło się między gatunkami lub leczeniem (p > 0,30), co sugeruje minimalną zdolność do pregastrycznej fermentacji białka glonów.

(c) analiza składu glonów i roślin

wykonaliśmy analizy składu węglowodanów, białek i lipidów próbek glonów wyekstrahowanych z futra leniwców dwu- (n = 10) i trójpalczastych (n = 10), a także próbek liści z sześciu najczęściej spożywanych gatunków roślin jako procent zawartości suchej masy. Do analizy węglowodanów i białek próbki (1-7 mg, ważone do 0,001 mg) zawieszono w 200-600 µl 0,2 m NaOH, ogrzewano w temperaturze 80°C przez 40 minut z częstym mieszaniem przez inwersję i ochłodzono do temperatury pokojowej. Po neutralizacji z 0.38 objętości 10% (v/v) lodowatego kwasu octowego, białko oznaczono metodą Bradforda z zastosowaniem Coomassie ’ ego i odczynnika (BioRad) z lizozymem jako wzorcem; węglowodany analizowano metodą kwasu fenolowo-siarkowego , standardowo stosując glukozę. Do ekstrakcji lipidów wysuszone powietrzem (60°C) glony (ok. 50 mg) i liście (100-200 mg) zawieszono w 2 ml CHCl3, 2 ml metanolu i 1 ml H2O w zakręcanych tubkach z teflonowymi wkładkami. Po wirowaniu przez 2 minuty, probówki odwirowywano (2500×g, 10 minut, temperatura pokojowa) i odzyskiwano fazę chloroformową. Pozostały materiał ekstrahowano dodatkowo trzy razy, każdy z 2 ml chloroformu. Cztery ekstrakty chloroformu połączono i potraktowano 3 ml nasyconego NaCl w wodzie. Po końcowym odwirowaniu fazę chloroformową odzyskano i odparowano do około 0,5 ml objętości pod wpływem N2. Stężone ekstrakty przeniesiono ilościowo za pomocą płuczek CHCl3 do wstępnie ważonych probówek z mikrofibry o pojemności 1,5 ml i CHCl3 odparowano. Następnie probówki z mikrofibry suszono na powietrzu przez noc w temperaturze 60°c przed ważeniem. Puste rurki były używane do korygowania utraty wagi pustych rurek z mikrofibry po suszeniu.

(D) Identyfikacja glonów w digestach leniwców

zebraliśmy digestę z leśniczówki dwu (n = 16) i trzypalczastych leniwców (n = 12) za pomocą zgłębnika żołądkowego, aby ustalić, czy glony były spożywane przez leniwce. Przefiltrowaliśmy 2 ml Porcji digesty przez sito o średnicy 60 µm, aby wykluczyć duże cząstki. Następnie przygotowaliśmy szkiełka mikroskopowe z użyciem 30 µl przefiltrowanej digesty i oglądaliśmy każdy szkiełko za pomocą mikroskopu światła złożonego w powiększeniu 400×. Policzyliśmy 100 komórek glonów lub cyjanobakterii dla każdego slajdu i sfotografowaliśmy każdą wykrytą komórkę. Glony i cyjanobakterie zostały zidentyfikowane z najwyższą możliwą rozdzielczością taksonomiczną, a reprezentatywne grupy glonów i cyjanobakterii zostały sfotografowane (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, rysunek S3).

porównaliśmy społeczność glonów wykrytą w digestach do tej na futrze leniwców dwu- (n = 5) i trójpalczastych (n = 5). Futro tych osobników umieszczano w probówce z mikrocentryfikacją zawierającej 1 ml ddH2O i moczono przez 1 h, mieszano co 15 min przez 5 min. Futro zostało usunięte z fiolek, podczas gdy supernatant był używany do mocowania mikroskopu. Szkiełka mikroskopowe przygotowano przy użyciu 30 µl supernatantu, oglądano za pomocą złożonego mikroskopu świetlnego przy powiększeniu 400× i zidentyfikowano w sposób opisany powyżej. Zebrano zdjęcia 100 komórek glonów i sinic z każdego szkiełka.

wyniki i dyskusja

zgodnie z przewidywaniami, leniwce trójpalczaste miały więcej ćm (fig.1C), a także większe stężenia (fig. 1d) i zwiększoną biomasę alg (fig. 1e) w ich futrze niż leniwce dwuopalczaste. Znaleźliśmy podobny trend, ale nie wykryliśmy znaczącej (p > 0,05) różnicy w lub fosforu całkowitego (głównie w postaci ) między gatunkami (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, rysunek S4). Jednak, jak powszechnie obserwuje się w glebach, te składniki odżywcze prawdopodobnie zostaną szybko nabyte przez organizmy fotosyntetyczne lub wypłukane podczas deszczu. Niezależnie od gatunku leniwca, inline Formula_8228>stężenie było dodatnio związane z liczbą pyralidowych ćm w futrze (fig.2A), a biomasa glonów również wzrosła wraz ze stężeniem Inline Formula_1890 > w futrze leniwców (fig. 2B).

szacujemy, że leniwce zawierają średnio 125,5 g (±14,8 g, ±1 S. E.) biomasy drobnoustrojów (głównie glonów) w futrze, co przekłada się na około 2,6% (±0,2%) masy ich ciała. Nasze eksperymenty z fermentacją in vitro wykazały, że algi w futrze leniwca są również wysoce strawne, że produkcja VFA z trawienia glonów wiąże się przede wszystkim z fermentacją węglowodanową, a futro leniwców trójpalcowych zawiera materiał organiczny wystarczający do uzyskania 24,4 mg VFA·(g fur-1) z fermentacji pregastrycznej (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S1), prawie dwukrotnie więcej niż w przypadku leniwców dwupalcowych (p < 0,001). Analiza składu glonów i liści gatunków roślin preferowanych przez leniwców wykazała, że oba elementy były bogate w węglowodany (25.7% ± 1,4 dla glonów w porównaniu z 42,4% ± 3,5 dla roślin; patrz elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S2) i posiadało równoważne ilości białka (5,0% ± 0,39). Jednak w porównaniu z liśćmi roślin mikroalgi były trzy do pięciu razy bogatsze w zawartość lipidów-algi z leniwców dwu-i trójpalczastych stanowiły odpowiednio 45,2% (±4,0) i 27,4% (±0,8) lipidów (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S2). Zawartość lipidów w mikroalgach jest odwrotnie związana z nieorganicznym poziomem azotu, co może wyjaśniać różnicę w zawartości lipidów w glonach między gatunkami leniwców. Niezależnie od tego, produkt spożywczy o tej wysokiej kompozycji lipidowej zapewniłby szczególnie bogate (ponad dwa razy więcej niż w porównaniu z białkiem lub węglowodanem na gram) i szybkie źródło energii leniwcom, ponieważ lipidy Zwykle omijałyby proces fermentacji pregastrycznej.

nic dziwnego, że ten sam gatunek algi występował w futrze i trawie leniwców dwu – i trójpalczastych. W szczególności zidentyfikowaliśmy Trichophilus spp. w digesty dwóch z trzech palców leniwców (lub 17%) i sześciu z dwóch palców badanych leniwców (lub 38%) – ta symbiotyczna alga jest znana tylko z tego, że zamieszkuje futro leniwców (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, rysunek S3). Fakt, że glony są łatwo strawne, ale zostały wykryte w naszej ograniczonej wielkości próbki, sugeruje, że częstotliwość spożywania glonów prawdopodobnie będzie wysoka.

wniosek

nasze dane sugerują, że występuje szereg powiązanych mutualizmów między leniwcami, ćmami i glonami (Rysunek 3). W szczególności leniwce wydają się promować inwazję pyralidów przez zejście do podstawy drzewa w celu wypróżnienia i wspomaganie cyklu życiowego ćm, nawet w obliczu zwiększonego ryzyka drapieżnictwa i znacznych kosztów energetycznych . Ćmy w futrze leniwców z kolei działają jako portal dla składników odżywczych, łącząc ekosystem w futrze leniwca z otaczającym środowiskiem. W ekosystemie leniwca, grzyby są powszechne i postulujemy, że ćmy są zmineralizowane przez tę obfitą społeczność rozkładających. Alternatywnie, ćmy mogą bezpośrednio transportować odpady organiczne ze stosu gnoju na futro. Niezależnie od mechanizmu, zwiększenie biomasy ćmy zwiększyło poziom azotu nieorganicznego, co wydawało się zwiększać wzrost społeczności glonów na futrze leniwców. Leniwce spożywają glony, prawdopodobnie poprzez autogrooming, dla korzyści żywieniowych. Nasze dane dotyczące VFA i składu sugerują, że glony na futrze leniwców są szczególnie bogate w strawne węglowodany i lipidy. Krótko mówiąc, proponujemy, że leniwce wypasają „ogrody glonów”, które pochodzą z trójstronnego mutualizmu (Rysunek 3).

oprócz dostarczania pożywienia, możliwe jest, że uprawa glonów zwiększa przeżywalność leniwców poprzez kamuflaż zmniejszający śmiertelność z powodu drapieżników powietrznych . Te dwa ostateczne mechanizmy uprawy glonów nie wykluczają się wzajemnie, ale spekulujemy, że kamuflaż dostarczany przez algi jest wtórny do suplementacji żywieniowej. Po pierwsze, zaleta zwiększonego ukrycia w koronie musiałaby być bardzo silna, aby zrównoważyć wysokie wskaźniki drapieżnictwa spotykane podczas schodzenia z drzewa w celu wypróżnienia, jednak symbioza glonów i leniwców wydaje się niezwiązana z dystrybucją głównego drapieżnika lotniczego leniwców, orła Harpia (Harpia harpyja). Po drugie, wcześniej skonstruowane budżety energetyczne dla leniwców z trzema palcami sugerują, że dzienne wydatki na energię mogą faktycznie przekraczać spożycie, co może wynikać z błędu obliczeniowego lub z powodu tajemniczego elementu żywności, takiego jak glony, został pominięty. Nieznane źródło pożywienia pomogłoby wyjaśnić, dlaczego leniwce o trzech palcach są trudne do utrzymania w czystości. Wreszcie mutualizmy związane z dwunożnym leniwcem, który jest bardziej włóczęgą i mniej ograniczonym drapieżnikiem, były bardziej dwuznaczne. Leniwce dwunożne posiadały znacznie mniej ćmy, a mniej nieorganicznego azotu i glonów, mimo że prawdopodobnie borykają się z podobną presją drapieżnictwa w koronach lasów. W rzeczywistości leniwce dwu – i trójpalczaste z tego samego obszaru geograficznego zawierają filogenetycznie odrębne grupy Trichophilus spp., co sugeruje długi koewolucyjny związek między leniwcami a ich społecznością glonów .

niezależnie od korzyści, jakie glony dają leniwcom, ten złożony syndrom mutualizmów-wśród ćm, leniwców i glonów – wydaje się, że zamknął leniwce z trzema palcami w ewolucyjny kompromis, który wymaga od nich stawienia czoła zwiększonemu ryzyku drapieżnictwa w celu zachowania powiązanych mutualizmów. Podtrzymywanie cyklu życiowego ćmy może tłumaczyć, dlaczego leniwce trójpalczaste mają wysoką wierność tylko nielicznym drzewom modalnym i wyraźną gotowość do wypróżniania się w tym, co dla leniwca jest najniebezpieczniejszą częścią lasu. Te mutualizmy mogą również przyczynić się do sukcesu leniwca jako nadrzewnego roślinożercy, jednego z najbardziej ograniczonych i najrzadszych strategii żerowania wśród kręgowców . Nasze badania jako pierwsze sugerują, że unikalne interakcje ekologiczne, oprócz adaptacji fizjologicznych i anatomicznych, mogą sprzyjać nadrzewnemu i roślinożernemu stylowi życia; przyszłe eksperymenty, które testują mechaniczne powiązania i przypuszczalne korzyści interakcji między leniwcami, ćmami i glonami, pomogą odróżnić dokładną naturę tych powiązań.

Oświadczenie o finansowaniu

finansowanie zapewniły National Science Foundation (DEB-1257535), Milwaukee Public Museum, University of Wisconsin–Madison i American Society of Mammalogists.

Przypisy