een syndroom van mutualisme versterkt de levensstijl van een luiaard

Inleiding

terwijl herbivorie de overheersende foerageerstrategie is onder zoogdieren, zijn boombewonende herbivoren buitengewoon zeldzaam. Minder dan 4% van alle zoogdiersoorten bevatten soorten die tot op zekere hoogte boom-en herbivoren zijn, en slechts 10 soorten zoogdieren (of minder dan 0,2% van de zoogdiersoorten) worden beschouwd als gespecialiseerde boom-herbivoren . Soorten die foerageren op plantenmateriaal in bomen hebben een zeer beperkte levensstijl. Aan de ene kant moeten ze klein en licht zijn om in het bladerdak te kunnen worden gedragen; aan de andere kant beperkt de kleine lichaamsgrootte de spijsverteringscapaciteit, met name voor de verwerking van vezelrijk, maar weinig verteerbare voedingsstoffen. Dus, hoewel de evolutie naar boombeplanting wordt gevonden in taxonomisch ongelijksoortige zoogdiergroepen, waaronder primaten, boomluiaarden en buideldieren, wegen Alle tussen de 1 en 14 kg . De zeldzaamheid van deze levensstijl en de convergentie van lichaamsgrootte bij plantenetende en boombewonende zoogdieren lijkt dus beperkingen van voedings-energetica op lichaamsgrootte te weerspiegelen . Om dergelijke beperkingen te overwinnen, hebben boombewonende herbivoren dramatische anatomische (bv. herkauwers-achtige pregastrische spijsverteringsorganen), fysiologische (bv. verlaagde metabole tarieven) en gedragsaanpassingen (bv. strikte voedingsvoorkeuren) ontwikkeld.

luiaards, of los perezosos (‘de lazies’) in het Spaans, zijn langzaam bewegende neotropische zoogdieren. De twee fylogenetische groepen, twee – (Choloepus spp.) en driebenige (Bradypus spp.) luiaards (figuur 1a, b), ongeveer 40 Ma uiteenlopend en ecologisch heel verschillend. Hoewel zowel middelgrote voordarm het vergisten van boombewonende zoogdieren , twee-tenige luiaards bezitten een relatief grote home-ranges ( maar tot 140 ha) en een relatief divers dieet van dierlijke materie, vruchten en bladeren, terwijl de drie-tenige luiaards zijn zeer beperkt home-ranges ( bereik = 0.3–15.0 ha) en worden beschouwd als strikt folivores . Bovendien zijn individuele luiaards gespecialiseerd in het roosteren en consumeren van bladeren van slechts een paar boomsoorten in het bos . Vanwege hun voedingsarme en giftige dieet, drie-toed luiaards bezitten de traagste snelheid van de spijsvertering voor elk zoogdier . Om rekening te houden met deze lage energie opbouw, drie-toed luiaards bezitten een buitengewoon lage stofwisseling, minder dan de helft van wat verwacht voor hun massa .

ongeveer een keer per week dalen luiaards met drie tenen af van het bladerdak naar de basis van hun modale boom, waar ze een depressie in de grond creëren met hun rudimentaire staart, en hun mest deponeren. Na de ontlasting bedekken luiaards hun latrine met bladafval en stijgen op naar het bladerdak . Twee-Toes luiaards poepen uit het bladerdak of op de grond, vooral bij het schakelen van bomen (wat ze vaak doen) , en hun routine, zowel in termen van frequentie en locatie trouw, is veel minder beperkt . Het afdalen van een boom is zowel riskant als energetisch kostbaar voor elke luiaard. Inderdaad, het is de belangrijkste oorzaak van sterfte voor een luiaard; meer dan de helft van alle volwassen luiaardsterfte die wij hebben gedocumenteerd, waren ontreddering gebeurtenissen wanneer luiaards waren op of in de buurt van de grond . Bovendien schatten we dat de gemiddelde kosten van het afdalen van het bladerdak naar ontlasting ongeveer 8% van het dagelijkse energetische budget van een luiaard uitmaken (zie het elektronische aanvullende materiaal voor details). Gezien het verhoogde risico en de energetische kosten voor een luiaard om te poepen op de bosbodem, zou men verwachten dat het een belangrijk fitness-verbeterend gedrag. De voorgestelde voordelen van dit gedrag voor luiaards met drie tenen zijn het bevruchten van hun voorkeursbomen, het communiceren met andere luiaards via latrines of het vermijden van detectie van roofdieren . Gezien de voedingsbeperkingen die worden opgelegd door de levensstijl van boomluiaards, veronderstelden we dat dit gedrag kan worden gedreven door een cryptische, maar belangrijke, voedingswaarde input.

beide soorten luiaards hebben een gevarieerde verzameling van symbiotische micro-organismen in hun vacht, waaronder soorten algen, geleedpotigen en detritivore schimmels, waarvan vele alleen voorkomen in het ecosysteem van luiaardbont. Groene algen (Trichophilus spp.) zijn vooral overvloedig . Individuele haren van drie-toed luiaards bezitten unieke dwarse scheuren, waardoor de haarschacht verzadigd met regenwater wordt, en die algen dan koloniseren en hydroponisch groeien . Een commensale relatie is ook toegeschreven aan luiaards en pyralide motten (Cryptoses spp.), waarbij motten de associatie ( + ) vereisen, maar omdat ze zich niet voeden met luiaards, geen gevolg (0) op hun gastheer leggen . Wanneer een luiaard een boom afdaalt en poept, verlaten de zwaardere vrouwelijke motten de luiaard en oviposeren ze in de verse uitwerpselen. Larven zijn copraphagous, ontwikkelen zich volledig in de mest, en de volwassenen komen en vliegen naar het bladerdak om hun paringsgronden in luiaardvacht te zoeken om hun levenscyclus voort te zetten. Hoewel drie-toed luiaards regelmatig autogroom, ze zijn niet effectief in het verwijderen van luiaard motten . Omdat de levenscyclus van pyralide motten volledig afhankelijk is van deze anders onverklaarbare gedragingen in drie-Toes luiaards, stelden we dat de mot–luiaard interactie eigenlijk een belangrijk mutualisme zou kunnen zijn, waar luiaards ook profiteren door hun associatie (+/+).

Mutualismen – gezamenlijk gunstige interacties tussen leden van verschillende soorten—zijn alomtegenwoordig in de natuur en behoren tot de belangrijkste van alle ecologische interacties . Variërend van diffuse en indirecte tot nauw gezamenlijke directe interacties tussen meerdere soorten , zijn mutualismen eerder aangeroepen om rekening te houden met anderszins onverklaarbaar gedrag, zoals ‘cleaner fish’ die ectoparasieten verwijderen uit cližnt rifvissen , of mieren die acaciabomen verdedigen , en als een mechanisme waarmee voedingsarme organismen een voedselbron cultiveren en onderhouden, zoals die worden waargenomen in schimmelbouwsystemen van bladsnijders . Gezien de ogenschijnlijk onverantwoorde risico ‘ s die de luiaard lijkt te doorstaan ten behoeve van de motten, veronderstelden we dat de phoretische symbionten, voorheen verondersteld om een commensale relatie met luiaards te bezitten, in feite deze relatie versterkten door het verstrekken van voedingsstoffen aan hun gastheren.

om de relatie van luiaards met hun phoretische symbionten te onderzoeken, hebben we volwassen luiaards met twee en drie tenen gevangen en het aantal pyralide nachtvlinders gekwantificeerd die elk individu besmetten, evenals andere belangrijke ecosysteemcomponenten in luiaardbont, waaronder de concentratie van anorganische stikstof en fosfor, en biomassa van algen op hun vacht. We verzamelden ook digesta uit de voormaag van luiaards om te bepalen of leden van de Gemeenschap binnen de vacht werden geconsumeerd. We voorspelden dat het rigide gedrag waargenomen bij drie-teensluiaards bevorderde mot besmetting, en de dichtheid van de mot zou groter zijn in vergelijking met twee-teensluiaards. We voorspelden verder dat, omdat motten een van de enige portalen zijn van exogeen organisch materiaal naar dit ecosysteem, een toenemende dichtheid van motten de beschikbaarheid van voedingsstoffen en de productiviteit binnen luiaardbont zou bevorderen, en potentieel voedingsinput zou leveren om een aantal van de beperkingen van deze gespecialiseerde boombewonende herbivoor te verlichten.

materiaal en methoden

(a) beschrijving van het ecosysteem op een luiaard

we voerden veldwerk uit ongeveer 85 km ten noordoosten van San José, Costa Rica (10,32° NB, -83,59° WL). Zowel bruinkeelluiaards met drie tenen (Bradypus variegatus) als Hoffmann ‘ s luiaards met twee tenen (Choloepus hoffmanni) zijn relatief overvloedig over onze studieplaats. Veldwerk werd uitgevoerd zoals bepaald en geautoriseerd door iacuc protocol A01424 door de Universiteit van Wisconsin-Madison, en volgde de richtlijnen voor het gebruik van zoogdieren in onderzoek uiteengezet door de American Society of Mammalogists. Toegang werd verleend door de particuliere grondeigenaar, en ons project en monstercollectie werd goedgekeurd door de Ministerio de Ambiente, Energia y Telecomunicaciones, Sistema Nacional de Áreas de Conservación, Costa Rica. Alle monsters werden geïmporteerd naar de Verenigde Staten met CITES en United States Fish and Wildlife Service goedkeuring. Om de mot-en algengemeenschap te documenteren, evenals de niveaus van anorganische stikstof en fosfor in luiaardbont te kwantificeren, hebben we eerder gemarkeerde volwassen twee- (n = 14) en drie-Toes (n = 19) luiaards gevangen volgens standaardprocedures in augustus 2012. Omdat jonge luiaards vaak verstoken zijn van algen en hun algengemeenschap van hun moeder lijken te verwerven , hebben we jonge dieren niet meegenomen in onze analyses. We sneden een haarlok van het dorsum van elke luiaard en verzamelden alle motten van de luiaard met een ongewervelde stofzuiger. Gemiddeld verzamelden we 15,2 (±2,9; bereik = 4-39) en 4,5 (±1,3; bereik = 0-21) motten van respectievelijk drie – en twee-Toes luiaards. Om de concentraties van anorganische stikstof en fosfor te kwantificeren, hebben we (0,1 g) luiaardbont bemonsterd en gewassen met 15 ml gedeïoniseerd water gedurende 15 minuten. De wash werd gefilterd door een 0,45 µm spuitmembraanfilter en geanalyseerd op en met behulp van een stroominjectieanalysator (Quickchem 8000 FIA, Lachat Instruments) en totaal fosfor met behulp van een ICP/OES (Iris Advantage, Thermo-Fisher). Motten werden geïdentificeerd (cryptosen choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) bij de systematische Entomologie laboratoria (USDA, Agricultural Research Service). We woog elke mot (±0,1 µg), en deelden de totale biomassa van de mot besmetting door de massa van de luiaard (±0.1 kg) om rekening te houden met individuele verschillen in lichaamsgrootte; zelfs zonder schaalvergroting ontdekten we echter een significant verband tussen en zowel het aantal motten als de totale biomassa van de motten (zie elektronisch aanvullend materiaal, figuur S1).

we hebben de chlorofyl a concentratie van de microbiële biomassa in de vacht van elke luiaard gemeten via fluorometrie. In het kort werd 0,01 g vacht van elke luiaard gesoniceerd in ddH2O 1× en methanol 3× (voor ca. 30 min elk) om algencellen van de vacht te scheiden (zie elektronisch aanvullend materiaal, figuur S2); het filtraat van de was werd gecentrifugeerd en gemeten met een fluorometer om de chlorofylconcentratie te berekenen. Onze schattingen van de biomassa van algen werden bevestigd door de verandering in de massa van de vacht na sonicatie (d.w.z. de afname van de vachtmassa na verwijdering van algen was gerelateerd aan chlorofyl a concentratie). We gebruikten die verandering in de massa van de vacht na sonicatie om de biomassa van algen in elk monster te benaderen. Vervolgens schalen we onze schatting van de biomassa van algen uit het monster om de totale massa van algen op de gehele luiaard te benaderen door aan te nemen dat 20% van de lichaamsmassa van de luiaard bont was en dat de waargenomen procentuele verandering in pelsmonsters door reiniging constant was over het oppervlak van het dier. We hebben verschillen vergeleken tussen twee-en drie-teensluiaards in geschaalde motbiomassa, concentraties en algenbiomassa met t-tests, en de relatie onderzocht tussen motbiomassa en , en tussen met soorten als een categorische variabele. Omdat de interactie voor soorten en de voorspellende variabele niet significant was voor beide mot × soorten (t = 1,09, p = 0,28) en (t = 1,40, p = 0.17), rapporteerden we het eenvoudige lineaire regressiemodel met de continue variabele (bijvoorbeeld mot biomassa of ).

(b) in vitro fermentatie-experimenten

om de verteerbaarheid van de algen in de vacht tot organische zuren van pregastrische microbiële fermentatie te kwantificeren, werden in vitro fermentaties uitgevoerd met behulp van een ruminaal entmateriaal, een gemakkelijk beschikbare microbiële gemeenschap met het vermogen om een grote verscheidenheid aan plantaardige bestanddelen te degraderen. Het entmateriaal werd samengesteld uit twee Holsteinse melkkoeien (Bos taurus) en bereid zoals eerder beschreven , behalve dat de geperste ruminale vloeistof werd verdund tot een OD525 van 5,0 met een gereduceerde buffer die 1 g trypticase pepton per liter bevatte. Fermentaties werden uitgevoerd in 5 ml glazen serumflacons (Wheaton Scientific) die 150 mg luchtgedroogde luiaardbont bevatten van twee-(n = 10) en drie – toed luiaards (n = 10). Om de bijdrage van algen en organisch materiaal aan de fermentatie te beoordelen, hebben we flesjes vacht van dezelfde luiaards opgenomen, maar die waren gewassen en gesoniceerd in methanol om algen en ander organisch materiaal te verwijderen. Er werden ook vier lege flacons met alleen ruminaal entmateriaal en een gereduceerde buffer geanalyseerd. De flacons werden eerst krachtig vergast met CO2 gedurende 2 minuten en vervolgens stevig verzegeld met # 00 butylrubberen stoppen. Verdund ruminaal entmateriaal (2,00 ml) werd toegevoegd onder CO2-vergassing en de injectieflacon werd afgesloten met een butylrubberen stop van Fels en bevestigd met een aluminium krimpafdichting; deze inentingen werden uitgevoerd in een kamer van 39°C na temperatuur-evenwicht van de verdunde hersenvloeistof. Behalve krachtig schudden met de hand bij ongeveer 0, 1, 2, 4 en 16 uur, werden de injectieflacons rechtop geïncubeerd zonder te schudden. Na 24 uur incubatie werden flacons opengemaakt en werd 1,00 ml gedeïoniseerd water toegevoegd. De vloeibare inhoud werd verscheidene malen gemengd met een micropipetter en 1,00 ml van de vloeistof werd verwijderd voor microcentrifugatie (12 000×g, 10 min, 4°C). Het supernatant werd geanalyseerd op organische zuren door HPLC . De nettoproductie van individuele en totale vluchtige vetzuren (VFA; na aftrekking van de concentraties in blanks) werd geanalyseerd met een gemengd model in SAS V.9.2 met luiaardsoorten en bont behandeling (gewassen versus ongewassen) als klasse variabelen, een soort × behandeling interactie, en met individuele dieren als willekeurige variabele. Uit de gegevens (Zie elektronisch aanvullend materiaal, tabel S1) bleek dat C2–C5 VFA met rechte keten (azijnzuur via valeric), voornamelijk afkomstig van koolhydraatfermentatie, in grotere hoeveelheden werd geproduceerd uit ongewassen bont dan uit gewassen bont, en in bont uit luiaards met drie tenen dan uit luiaards met twee tenen. Daarentegen was de productie van vertakte VFA-keten (isobutyrisch, 2-methylbutyrisch en isovalerisch), die uniek zijn afgeleid van aminozuurfermentaties (met name de vertakte aminozuren leucine, isoleucine en valine), laag en verschilde niet tussen soorten of met behandeling (p > 0,30), wat wijst op een minimale capaciteit voor pregastrische fermentatie van algeneiwit.

(c) samenstellingsanalyse van algen en planten

we hebben samenstellingsanalyses uitgevoerd voor koolhydraten, eiwitten en lipiden van algenmonsters uit de vacht van twee – (n = 10) en drie-toens (n = 10) luiaards, evenals bladmonsters van de zes meest geconsumeerde plantensoorten als percentage van het gehalte aan droge stof. Voor de analyse van koolhydraten en eiwitten werden monsters (1-7 mg, gewogen tot 0,001 mg) gesuspendeerd in 200-600 µl van 0,2 M NaOH, gedurende 40 minuten verwarmd bij 80°C met frequente menging door inversie, en afgekoeld tot kamertemperatuur. Na neutralisatie met 0.38 volumes van 10% (v/v) ijsazijn, eiwit werd bepaald volgens de Bradford-methode met Coomassie Plus-reagens (BioRad) met standaard lysozym; koolhydraten werden geanalyseerd volgens de fenol-zwavelzuur-methode , met standaard glucose. Voor lipide extracties, luchtgedroogde (60°C) algen (CA. 50 mg) en bladeren (100-200 mg) werden gesuspendeerd in 2 ml CHCl3, 2 ml methanol en 1 ml H2O in schroefdopbuizen met teflon liners. Na 2 minuten vortexing werden de buizen gecentrifugeerd (2500×g, 10 min, kamertemperatuur) en de chloroformfase hersteld. Het resterende materiaal werd driemaal extra geëxtraheerd, elk met 2 ml chloroform. De vier chloroformextracten werden samengevoegd en behandeld met 3 ml verzadigde NaCl in water. Na de laatste centrifugering werd de chloroformfase teruggewonnen en verdampt tot ongeveer 0,5 ml volume onder N2. De geconcentreerde extracten werden kwantitatief met CHCl3-spoelingen overgebracht naar vooraf gewogen microvougebuisjes van 1,5 ml en de CHCl3 verdampt. De microfugebuisjes werden vervolgens ‘ s nachts aan de lucht gedroogd bij 60°C vóór het wegen. Lege buizen werden gebruikt om te corrigeren voor gewichtsverlies van lege microfugebuizen bij het drogen.

(d) Identificatie van algen in de digesta van luiaards

we verzamelden digesta uit de voormaag van twee – (n = 16) en drie-tenen luiaards (n = 12) via een maagsonde om te bepalen of algen door luiaards waren geconsumeerd. We filterden een 2 ml aliquot digesta door een zeef van 60 µm om grote deeltjes uit te sluiten. We bereidden vervolgens microscoopdia ‘ s met behulp van 30 µl gefilterde digesta, en bekeken elke dia met een samengestelde lichtmicroscoop bij 400× vergroting. We telden 100 cellen van algen of cyanobacterieel materiaal voor elke dia, en fotografeerden elke gedetecteerde cel. Algen en cyanobacteriën werden geïdentificeerd met de hoogst mogelijke taxonomische resolutie en representatieve algen-en cyanobacteriële groepen werden gefotografeerd (zie elektronisch aanvullend materiaal, figuur S3).

we vergeleken de algengemeenschap die in de digesta werd aangetroffen met die op de vacht van twee- (n = 5) en drie-Toes (n = 5) luiaards. Bont van deze individuen werden geplaatst in een microcentrifugebuis met 1 ml ddH2O en geweekt gedurende 1 uur, geschud elke 15 min gedurende 5 min. De vacht werd uit de flacons verwijderd terwijl het supernatans werd gebruikt voor microscoopbevestigingen. Objectglaasjes werden bereid met 30 µl supernatans, bekeken met een samengestelde lichtmicroscoop bij 400 × vergroting en geïdentificeerd zoals hierboven beschreven. Foto ‘ s van 100 algen-en cyanobacteriële cellen van elke dia werden verzameld.

resultaten en discussie

zoals voorspeld, Herbergen drieteen luiaards meer motten (figuur 1c), evenals hogere concentraties van (figuur 1d) en verhoogde biomassa van algen (figuur 1e) in hun vacht dan tweeteen luiaards. We vonden een vergelijkbare trend, maar vonden geen significant (p > 0,05) verschil, in of totaal fosfor (hoofdzakelijk in de vorm van ) tussen de soorten (zie elektronisch aanvullend materiaal, figuur S4). Zoals vaak in de bodem wordt waargenomen, zullen deze voedingsstoffen echter snel worden verworven door fotosynthetische organismen of uitgelogen tijdens regenbuien . Ongeacht de luiaardsoorten was de concentratie van positief gerelateerd aan het aantal pyralidevlinders in de vacht (figuur 2a), en de biomassa van algen nam ook toe met de concentratie van in de vacht van luiaards (figuur 2b).

we schatten dat de luiaards gemiddeld 125,5 g (±14,8 g, ±1 S. E.) microbiële biomassa (voornamelijk algen) in hun vacht hebben, wat zich vertaalt in ongeveer 2,6% (±0,2%) van hun lichaamsgewicht. Onze in vitro fermentatie-experimenten toonden aan dat algen in luiaardbont ook zeer goed verteerbaar zijn, dat de VFA-productie uit de algenvertering voornamelijk geassocieerd wordt met koolhydraatfermentatie, en dat bont van drievoetige luiaards organisch materiaal bevat dat voldoende is om 24,4 mg VFA ‘ s·(g fur−1) uit de pregastrische fermentatie te produceren (zie elektronisch aanvullend materiaal, tabel S1), bijna twee keer zoveel als tweevoetige luiaards (p < 0,001). Samenstellingsanalyse van algen en bladeren van plantensoorten die de voorkeur van luiaards kregen, toonde aan dat beide stoffen rijk waren aan koolhydraten (25.7% ± 1,4 voor algen versus 42,4% ± 3,5 voor planten; zie elektronisch aanvullend materiaal, tabel S2), en bezat equivalente hoeveelheden eiwit (5,0% ± 0,39). Vergeleken met plantenbladeren waren microalgen echter drie tot vijf keer rijker aan lipidengehalte—algen van twee-en drie-toed luiaards waren respectievelijk 45,2% (±4,0) en 27,4% (±0,8) lipiden (zie elektronisch aanvullend materiaal, tabel S2). Het lipidengehalte van microalgen is omgekeerd gerelateerd aan anorganische stikstofniveaus , wat het verschil in lipidengehalte van algen tussen luiaardsoorten zou kunnen verklaren. Ongeacht, zou een voedselpunt met deze hoge lipidesamenstelling een bijzonder rijk (meer dan tweemaal dat vergeleken met eiwit of koolhydraten per gram) en snelle bron van energie aan luiaards verstrekken, aangezien lipiden typisch het pregastrische gistingsproces zouden omzeilen.

het is niet verwonderlijk dat dezelfde soort Algen voorkomt in de vacht en de digesta van zowel twee – als drie-tenen luiaards. Specifiek identificeerden we Trichophilus spp. in het digesta van twee van de drie-toed luiaards (of 17%) en zes van de twee-toed luiaards bemonsterd (of 38%)—deze symbiotische alg is alleen bekend om te leven in de vacht van luiaards (zie elektronisch aanvullend materiaal, figuur S3) . Het feit dat de algen gemakkelijk verteerbaar zijn, maar toch werden ontdekt in onze beperkte steekproefgrootte suggereert dat de frequentie van de inname van algen waarschijnlijk hoog is.

conclusie

onze gegevens suggereren dat er een reeks van gekoppelde mutualismen optreedt tussen luiaards, motten en algen (figuur 3). In het bijzonder , luiaards lijken pyralide mot besmetting te bevorderen door af te dalen naar de basis van de boom te ontlasten en het bijstaan van de levenscyclus van motten, zelfs in het gezicht van verhoogde predatie risico en aanzienlijke energetische kosten . Motten in de vacht van luiaards, op hun beurt, fungeren als een portaal voor voedingsstoffen, het koppelen van het ecosysteem in luiaardbont aan de omgeving. Binnen het ecosysteem van de luiaard zijn schimmels algemeen en we stellen dat motten worden gemineraliseerd door deze overvloedige gemeenschap van ontbinders. Als alternatief zouden motten direct organisch afval van de mesthoop naar de vacht kunnen vervoeren. Ongeacht het mechanisme, verhoogde de toenemende biomassa van de mot anorganische stikstofniveaus, die de groei van algengemeenschappen op luiaardbont leken te vergroten. Luiaards consumeren algen, vermoedelijk via autogrooming, voor nutritioneel voordeel. Onze VFA-en compositiegegevens suggereren dat algen op de vacht van luiaards bijzonder rijk zijn aan verteerbare koolhydraten en lipiden. Kortom, we stellen voor dat luiaards de ‘algentuinen’ grazen die ze hebben afgeleid van een Drieweg mutualisme (figuur 3).

naast het leveren van voeding is het mogelijk dat algenteelt de overleving van luiaard verbetert door camouflage, waardoor de sterfte van roofdieren in de lucht afneemt . Deze twee ultieme mechanismen van algenkweek sluiten elkaar niet uit, maar we speculeren dat de camouflage die door algen wordt geleverd ondergeschikt is aan voedingssupplementen. Ten eerste zou het voordeel van verhoogde verhulling binnen het bladerdak zeer sterk moeten zijn om de hoge predatiepercentages te compenseren die worden ondervonden bij het afdalen van de boom om te poepen, maar de algen–luiaardsymbiose lijkt los te staan van de verdeling van de primaire luchtroofdier van luiaards, de harpijarend (Harpia harpyja). Ten tweede , eerder geconstrueerde energiebudgetten voor drie-toeds luiaards suggereert dat de dagelijkse energie-uitgaven daadwerkelijk hoger kunnen zijn dan de inname, wat kan zijn van computationele fout of omdat een cryptisch voedsel item, zoals algen, is gemist. Een onbekende voedselbron zou helpen om te verklaren waarom drie-toed luiaards zijn moeilijk goed gevoed te houden in gereinigde gevangen faciliteiten . Ten slotte waren de mutualiteiten verbonden aan de twee-tenen luiaard, die de meer vagile en minder beperkte foerager is, meer dubbelzinnig. Twee-Toes luiaards hadden aanzienlijk minder motten, en minder anorganische stikstof en algen, hoewel ze vermoedelijk te maken hebben met dezelfde predatiedruk in het bladerdak van het bos. Twee-en drie-tenen luiaards uit hetzelfde geografische gebied Herbergen fylogenetisch verschillende groepen van Trichophilus spp. het suggereert een lange relatie tussen luiaards en hun algengemeenschap .

wat voor voordeel algen ook zijn voor luiaards, dit complexe syndroom van mutualismen—onder nachtvlinders, luiaards en algen—lijkt de luiaards met drie tenen te hebben vergrendeld in een evolutionaire trade-off die vereist dat ze een verhoogd predatierisico onder ogen moeten zien om de gekoppelde mutualismen in stand te houden. Het ondersteunen van de levenscyclus van motten kan verklaren waarom luiaards met drie tenen een hoge trouw hebben aan slechts een paar modale bomen, en een duidelijke bereidheid om te poepen in wat, voor een luiaard, het gevaarlijkste deel van het bos is. Deze mutualismen kunnen ook bijdragen aan het succes van de luiaard als een boombewonende herbivoor, een van de meest beperkte en zeldzaamste foerageerstrategieën onder gewervelde dieren . Onze studie is de eerste die suggereert dat unieke ecologische interacties, naast fysiologische en anatomische aanpassingen, een boom-en herbivore levensstijl kunnen bevorderen; toekomstige experimenten die de mechanistische verbanden en vermeende voordelen van de interacties tussen luiaards, motten en algen testen zullen helpen de exacte aard van deze verbanden uit elkaar te halen.

Financieringsverklaring

financiering werd verstrekt door de National Science Foundation (DEB-1257535), het Milwaukee Public Museum, De Universiteit van Wisconsin–Madison en de American Society of Mammalogists.

voetnoten