un sindrom al mutualismului întărește stilul de viață al unei leneși

Introducere

în timp ce erbivorul este strategia predominantă de hrănire în rândul mamiferelor, erbivorele arborice sunt extrem de rare. Într-adevăr, mai puțin de 4% din toate genurile de mamifere conțin specii care sunt, într-o oarecare măsură, arborice și erbivore și doar 10 specii de mamifere (sau mai puțin de 0,2% din diversitatea mamiferelor) sunt considerate erbivore arborice specializate . Speciile care se hrănesc cu materie vegetală în copaci posedă un stil de viață extrem de constrâns. Pe de o parte, ele trebuie să fie mici și ușoare pentru a fi susținute în baldachin; pe de altă parte, dimensiunea redusă a corpului limitează capacitatea digestivă, în special pentru prelucrarea materiei vegetale, care este bogată în fibre, dar săracă în nutrienți digerabili. Deci, deși evoluția către erbivorul arboric se găsește în grupuri de mamifere taxonomice disparate, inclusiv primate, leneși de copaci și marsupiale, toate cântăresc între 1 și 14 kg . Astfel, raritatea acestui stil de viață și convergența dimensiunii corpului între mamiferele erbivore și arborice pare să reflecte constrângerile energeticii nutriționale asupra dimensiunii corpului . Pentru a depăși astfel de constrângeri, erbivorele arboricole au evoluat dramatic anatomic (de exemplu, organele digestive pregastrice asemănătoare rumegătoarelor), fiziologic (de exemplu, ratele metabolice deprimate) și comportamental (de exemplu, preferințe dietetice stricte) adaptări.

leneșii, sau los perezosos (‘lazies’) în spaniolă, sunt mamifere neotropicale cu mișcare lentă. Cele două grupări filogenetice, două – (Choloepus spp.) și cu trei degete (Bradypus spp.) leneșii (figura 1A,b), au divergent în jur de 40 Ma și sunt destul de diferiți din punct de vedere ecologic. Deși ambele sunt de dimensiuni medii foregut fermentând mamifere arborice , leneșii cu două degete posedă zone de origine relativ mari (Formula Inline dar până la 140 ha) și o dietă relativ diversă de materie animală, fructe și frunze, în timp ce leneșii cu trei degete au zone de origine foarte restrânse (Formula Inline gama = 0,3-15,0 ha). În plus, leneșii individuali cu trei degete sunt specialiști, adăpostind și consumând frunze de la doar câteva specii de copaci din pădure . Din cauza dietei lor sărace și toxice din punct de vedere nutrițional, leneșii cu trei degete posedă cea mai lentă rată de digestie pentru orice mamifer . Pentru a explica această acumulare de energie scăzută, leneșii cu trei degete posedă o rată metabolică extrem de scăzută, mai puțin de jumătate din cea așteptată pentru masa lor .

 Figura 1.

Figura 1. Ambele (a) leneșii cu trei și (b) cu două degete adăpostesc un ecosistem divers în blana lor. (c–e) leneșii mai sedentari cu trei degete (bare negre) aveau (c) un număr mai mare de molii, (d) Mai mult azot anorganic sub formă de Formula Inline și (e) biomasă algală mai mare pe blana lor în comparație cu leneșii cu două degete (bare gri). Barele de eroare reprezintă 1 s. e.; * p < 0,05, **p < 0,001.

aproximativ o dată pe săptămână, leneșii cu trei degete coboară din baldachin până la baza copacului lor modal, unde creează o depresiune în pământ cu coada vestigială și își depun bălegarul. După defecare, leneșii își acoperă Latrina cu așternut de frunze și urcă pe baldachin . Leneșii cu două degete defecă de pe baldachin sau de pe pământ, mai ales atunci când schimbă copacii (ceea ce fac frecvent) , iar rutina lor, atât în ceea ce privește frecvența, cât și fidelitatea locului, este mult mai puțin constrânsă . Coborârea unui copac este atât riscantă, cât și costisitoare din punct de vedere energetic pentru orice leneș. Într-adevăr, este principala cauză a mortalității pentru o leneșă; mai mult de jumătate din toate mortalitățile leneșilor adulți pe care le-am documentat au fost evenimente de depredare când leneșii erau la sau lângă pământ . În plus, estimăm că costul mediu de coborâre din baldachin pentru a defeca constituie aproximativ 8% din bugetul energetic zilnic al leneșului (a se vedea materialul electronic suplimentar pentru detalii). Având în vedere riscul sporit și costul energetic pentru o leneșă de a defeca pe podeaua pădurii, ne-am aștepta să fie un comportament important de îmbunătățire a fitnessului. Beneficiile sugerate ale acestui comportament pentru leneșii cu trei degete includ fertilizarea copacilor preferați, comunicarea cu alte leneși prin latrine sau evitarea detectării de la prădători . Având în vedere constrângerile nutriționale impuse de stilul de viață al leneșilor de copaci, am emis ipoteza că acest comportament ar putea fi condus de un aport nutrițional criptic, dar important.

ambele specii de leneși adăpostesc un ansamblu divers de microorganisme simbiotice în blana lor, inclusiv specii de alge, artropode și ciuperci detritivore, dintre care multe există doar în ecosistemul foretic care locuiește în blana leneșă. Alge verzi (Trichophilus spp.) sunt deosebit de abundente . Părul Individual al leneșilor cu trei degete posedă fisuri transversale unice, care permit arborelui de păr să se sature cu apă de ploaie și care algele apoi colonizează și cresc hidroponic . O relație comensală a fost atribuită și leneșilor și moliilor piralide (Cryptoses spp.), în care molii necesită asocierea ( + ), dar pentru că nu se hrănesc cu leneși, nu impun nicio consecință (0) gazdei lor . Când o leneșă coboară un copac și defecă, molii femele gravide părăsesc leneșul și ovipozitul în excrementele proaspete. Larvele sunt coprafag, dezvoltându-se în întregime în bălegar, iar adulții apar și zboară spre baldachin pentru a-și căuta locurile de împerechere în blană leneșă pentru a-și continua ciclul de viață. Deși leneșii cu trei degete în mod regulat autogroom, ele sunt ineficiente în îndepărtarea moliilor leneși . Deoarece ciclul de viață al moliilor piralide depinde în întregime de aceste comportamente altfel inexplicabile la leneșii cu trei degete, am susținut că interacțiunea molie-leneșă ar putea fi de fapt un mutualism important, în care leneșii beneficiază și în virtutea asocierii lor (+/+).

Mutualismele—interacțiuni benefice în comun între membrii diferitelor specii—sunt omniprezente în natură și se numără printre cele mai importante dintre toate interacțiunile ecologice . Variind de la interacțiuni directe difuze și indirecte până la strâns coevoluate între mai multe specii , mutualismele au fost invocate anterior pentru a explica comportamente altfel inexplicabile, cum ar fi ‘peștii mai curați’ care îndepărtează ectoparaziții din peștii recifului client sau furnicile care apără salcâmii și ca mecanism prin care organismele limitate nutrițional cultivă și mențin o sursă de hrană , precum cele observate în sistemele fungicole ale furnicilor tăietoare de frunze . Având în vedere riscurile aparent nerăsplătite pe care leneșul pare să le suporte în numele moliilor, am emis ipoteza că simbionții phoretici, despre care se credea anterior că posedă o relație comensală cu leneșii, consolidau de fapt această relație oferind intrări nutriționale gazdelor lor.

pentru a explora relația leneșilor cu simbionții lor phoretici, am capturat leneșii adulți cu două și trei degete și am cuantificat numărul de molii piralide care infestează fiecare individ, precum și alte componente importante ale ecosistemului din blana leneșă, inclusiv concentrația de azot anorganic și fosfor și Biomasă de alge pe blana lor. De asemenea, am colectat digesta din pădurea leneșilor pentru a determina dacă membrii comunității din blană erau consumați. Am prezis că comportamentul rigid observat la leneșii cu trei degete a promovat infestarea cu molii, iar densitatea moliilor ar fi mai mare în comparație cu leneșii cu două degete. Am mai prezis că, deoarece moliile sunt unul dintre singurele portaluri de material organic exogen către acest ecosistem, creșterea densității moliilor ar promova disponibilitatea și productivitatea nutrienților în blana leneșă și ar putea oferi intrări nutriționale pentru a ușura unele dintre constrângerile cu care se confruntă acest erbivor arboreal specializat.

materiale și metode

(a) Descrierea ecosistemului pe o leneșă

am efectuat lucrări de teren la aproximativ 85 km nord-est de San Jos, în Costa Rica (10,32 Int.n, -83,59 Int. W). Atât leneșii cu trei degete cu gât brun (Bradypus variegatus), cât și leneșii cu două degete ale lui Hoffmann (Choloepus hoffmanni) sunt relativ abundenți pe site-ul nostru de studiu. Lucrările de teren au fost efectuate conform prevederilor și autorizațiilor protocolului IACUC A01424 de către Universitatea din Wisconsin-Madison și au aderat la liniile directoare pentru utilizarea mamiferelor în cercetare stabilite de Societatea Americană a mamiferelor. Accesul a fost acordat de către proprietarul terenului privat, iar proiectul și colectarea eșantionului nostru au fost aprobate de Ministerul de Ambiente, Energia y Telecomunicaciones, Sistema Nacional de Otrivreas de Conservaci, Costa Rica. Toate probele au fost importate în Statele Unite cu aprobarea CITES și United States Fish and Wildlife Service. Pentru a documenta molia și comunitatea algelor, precum și pentru a cuantifica nivelurile de azot anorganic și fosfor din blana leneșă, am capturat leneșii adulți marcați anterior cu două (n = 14) și trei degete (n = 19) în urma procedurilor standard din August 2012. Deoarece leneșii tineri sunt adesea lipsiți de alge și par să-și dobândească comunitatea de alge de la mama lor , nu am inclus minorii în analizele noastre. Am tăiat o șuviță de păr din dorsumul fiecărei leneși și am colectat toate moliile din leneșă cu un vid nevertebrat. În medie, am colectat 15,2 molii de la leneșii cu trei și, respectiv, cu două degete (2,9, 4-39) și 4,5 (1,3, 0-21). Pentru a cuantifica concentrațiile de azot anorganic și fosfor, am prelevat (0,1 g) de blană leneșă și am spălat-o cu 15 ml de apă deionizată timp de 15 min. Spălarea a fost filtrată printr-un filtru cu membrană pentru seringi de 0,45 unktim și analizată pentru Formula Inline și Formula Inline folosind un analizor de injecție de flux (Quickchem 8000 FIA, Lachat Instruments) și fosfor total folosind un ICP/OES (Iris Advantage, Thermo-Fisher). Au fost identificate molii (Cryptoses Choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) la laboratoarele de Entomologie sistematică (USDA, serviciul de Cercetare Agricolă). S-a cântărit fiecare molie (0.1.) și s-a împărțit biomasa totală de infestare cu molii la masa leneșului (0.1 kg) pentru a ține cont de diferențele individuale în dimensiunea corpului; chiar și fără scalare, totuși, am detectat o relație semnificativă între Formula Inline și atât numărul de molii, cât și biomasa totală a moliilor (a se vedea materialul electronic suplimentar, figura S1).

am măsurat clorofila o concentrație a biomasei microbiene în blana fiecărei leneși prin fluorometrie. Pe scurt, 0,01 g de blană din fiecare leneșă a fost sonicată în ddH2O 1 inkt și metanol 3 inkt (pentru aprox. 30 min fiecare) pentru a separa celulele algelor de blană (a se vedea materialul electronic suplimentar, figura S2); filtratul din spălare a fost centrifugat și măsurat pe un fluorometru pentru a calcula concentrația de clorofilă. Estimările noastre de biomasă de alge au fost coroborate cu modificarea masei blănii după Sonicare (adică scăderea masei blănii după îndepărtarea algelor a fost legată de concentrația de clorofilă a). Am folosit această schimbare în masă a blănii după Sonicare pentru a aproxima biomasa algelor din fiecare probă. Apoi am scalat estimarea biomasei algelor din eșantion pentru a aproxima masa totală a algelor pe întreaga leneșă, presupunând că 20% din masa corporală a leneșului era blană și că modificarea procentuală observată în probele de blană de la curățare a fost constantă pe suprafața animalului. Am comparat diferențele dintre leneșii cu două și trei degete în biomasa moliei scalate, formula Inline concentrațiile și biomasa algală cu testele t și am explorat relația dintre biomasa moliei și Formula Inline și între Formula Inline cu speciile ca variabilă categorică. Deoarece interacțiunea pentru specii și variabila predictoare au fost nesemnificative pentru ambele specii de molii (t = 1,09, p = 0,28) și Formula Inline (t = 1,40, p = 0.17), am raportat modelul de regresie liniară simplă cu variabila continuă (de exemplu, biomasă molie sau Formula Inline).

(b) experimente de fermentare in vitro

pentru a cuantifica digestibilitatea algelor din blană la acizii organici din fermentația microbiană pregastrică, fermentațiile in vitro au fost efectuate folosind un inocul ruminal, o comunitate microbiană ușor disponibilă, cu capacitatea de a degrada o mare varietate de componente vegetale. Inoculul a fost compus din două vaci de lapte Holstein (Bos taurus) și preparat conform descrierii anterioare , cu excepția faptului că lichidul ruminal stors a fost diluat la un OD525 de 5,0 folosind tampon redus care conținea 1 g tripticază peptonă pe litru. Fermentațiile au fost efectuate în flacoane de ser de sticlă de 5 ml (Wheaton Scientific) care conțineau 150 mg de blană de leneșă uscată la aer de la leneși cu două (n = 10) și trei degete (n = 10). Pentru a evalua contribuția algelor și a materiei organice la fermentație, am inclus flacoane de blană din aceleași leneși, dar care au fost spălate și sonicate în metanol pentru a elimina algele și alte materii organice asociate. De asemenea, au fost analizate patru flacoane goale cu inocul ruminal și tampon redus. Flacoanele au fost mai întâi gazate puternic cu CO2 timp de 2 minute, apoi sigilate bine cu dopuri din cauciuc butilic #00. Inocul ruminal diluat (2,00 ml) a fost adăugat sub gazare cu CO2, iar flaconul a fost sigilat cu un dop din cauciuc butilic cu flanșă și fixat cu un sigiliu de sertizare din aluminiu; aceste inoculări au fost efectuate într-o încăpere de 39 de centimetrii după echilibrarea temperaturii lichidului ruminal diluat. Cu excepția agitării puternice a mâinilor la aproximativ 0, 1, 2, 4 și 16 ore, flacoanele au fost incubate în poziție verticală fără agitare. După 24 de ore de incubare, flacoanele au fost desfăcute și s-au adăugat 1,00 ml de apă deionizată. Conținutul de lichid a fost amestecat de mai multe ori cu un micropipetter, iar 1,00 ml de lichid a fost îndepărtat pentru microcentrifugare (12 000 xtct g, 10 min, 4 xtctc). Supernatantul a fost analizat pentru acizi organici prin HPLC . Producția netă de acizi grași volatili individuali și totali (VFA; după scăderea concentrațiilor în semifabricate) a fost analizată printr-un model mixt în SAS V. 9.2 cu specii de leneși și tratament pentru blană (spălat versus nespălat) ca variabile de clasă, o interacțiune de tratament pentru specii și cu animale individuale ca variabilă aleatorie. Datele (vezi material electronic suplimentar, tabelul S1) au arătat că C2–C5 VFA cu lanț drept (acetic prin valeric) derivat în principal din fermentarea carbohidraților au fost produse în cantități mai mari din blană nespălată decât din blană spălată și în blană de la leneși cu trei degete decât de la leneși cu două degete. În schimb, producția de VFA cu catenă ramificată (izobutiric, 2-metilbutiric și izovaleric), care sunt derivate în mod unic din fermentațiile aminoacizilor (în mod specific, aminoacizii cu catenă ramificată leucină, izoleucină și valină), a fost scăzută și nu a diferit între specii sau cu tratament (p > 0,30), sugerând o capacitate minimă de fermentare pregastrică a proteinelor din alge.

(c) analiza compozițională a algelor și plantelor

am efectuat analize compoziționale pentru carbohidrații, proteinele și lipidele probelor de alge extrase din blana leneșilor cu două (n = 10) și trei degete (n = 10), precum și probe de frunze din cele șase specii de plante cele mai frecvent consumate ca procent din conținutul de substanță uscată. Pentru analiza carbohidraților și a proteinelor, probele (1-7 mg, cântărite până la 0,001 mg) au fost suspendate în 200-600 XQL de 0,2 m NaOH, încălzite la 80 XQC timp de 40 min cu amestecare frecventă prin inversare și răcite la temperatura camerei. După neutralizare cu 0.38 volume de acid acetic glacial 10% (v/v), proteina a fost testată prin metoda Bradford folosind reactivul Coomassie Plus (BioRad) cu lizozimă ca standard; carbohidrații au fost analizați prin metoda acidului fenol-sulfuric , folosind glucoza ca standard. Pentru extracții lipidice , alge uscate la aer (60 C) (aprox. 50 mg) și frunzele (100-200 mg) au fost suspendate în 2 ml CHCl3, 2 ml metanol și 1 ml H2O în tuburi cu filet cu garnituri de Teflon. După vortexare timp de 2 min, tuburile au fost centrifugate (2500 g, 10 min, Temperatura camerei) și faza cloroformului a fost recuperată. Materialul rămas a fost extras de trei ori suplimentar, fiecare cu 2 ml cloroform. Cele patru extracte de cloroform au fost reunite și tratate cu 3 ml de NaCl saturat în apă. După centrifugarea finală, faza de cloroform a fost recuperată și evaporată la aproximativ 0,5 ml volum sub N2. Extractele concentrate au fost transferate cantitativ cu spălări CHCl3 în tuburi de microfuge pre-cântărite de 1,5 ml și CHCl3 evaporat. Tuburile de microfug au fost apoi uscate la aer peste noapte la 60 centimetric C înainte de cântărire. Tuburile goale au fost folosite pentru a corecta pierderea în greutate a tuburilor goale de microfuge la uscare.

(d) identificarea algelor în digesta leneșilor

am colectat digesta din pădurarul leneșilor cu două (n = 16) și cu trei degete (n = 12) prin gavaj gastric pentru a determina dacă algele au fost consumate de leneși. Am filtrat o alicotă de 2 ml de digesta printr-o sită de 60 de milimetri pentru a exclude particulele mari. Am pregătit apoi lamele microscopului folosind 30 de unqq de digesta filtrată și am vizualizat fiecare diapozitiv cu un microscop luminos compus la o mărire de 400 de unqq. Am numărat 100 de celule de material algal sau cianobacterian pentru fiecare diapozitiv și am fotografiat fiecare celulă detectată. Algele și cianobacteriile au fost identificate la cea mai mare rezoluție taxonomică posibilă și au fost fotografiate grupuri reprezentative de alge și cianobacterii (a se vedea materialul electronic suplimentar, figura S3).

am comparat comunitatea de alge detectată în digesta cu cea de pe blana leneșilor cu două (n = 5) și cu trei degete (n = 5). Blana de la acești indivizi a fost plasată într-un tub microcentrifug care conține 1 ml de ddH2O și înmuiată timp de 1 oră, agitată la fiecare 15 minute timp de 5 minute. Blana a fost îndepărtată din flacoane în timp ce supernatantul a fost utilizat pentru suporturile microscopice. Lamelele microscopului au fost preparate folosind 30 unqtl de supernatant, vizualizate folosind un microscop cu lumină compusă la o mărire de 400 unq și identificate conform descrierii de mai sus. Au fost colectate fotografii cu 100 de celule algale și cianobacteriene din fiecare diapozitiv.

rezultate și discuții

după cum s-a prezis, leneșii cu trei degete au adăpostit mai multe molii (figura 1C), precum și concentrații mai mari de  Formula Inline (figura 1D) și Biomasă crescută de alge (figura 1E) în blana lor decât leneșii cu două degete. Am găsit o tendință similară, dar nu am detectat o diferență semnificativă (p > 0,05), în Formula Inline sau fosfor total (în principal sub forma Formula Inline) între specii (a se vedea materialul electronic suplimentar, figura S4). Cu toate acestea, așa cum se observă frecvent în soluri, acești nutrienți sunt susceptibili să fie Dobândiți rapid de organismele fotosintetice sau levigați în timpul dușurilor de ploaie . Indiferent de speciile de leneși, concentrația formulei Inline a fost corelată pozitiv cu numărul de molii piralide din blană (figura 2a), iar biomasa algelor a crescut, de asemenea, odată cu concentrația formulei Inline în blana leneșilor (figura 2b).

 Figura 2.

Figura 2. În blana leneșilor, un număr tot mai mare de molii a dus la o concentrație mai mare de azot, care este legată de biomasa algelor. Relația dintre (a) infestarea cu molii piralide și concentrația formulei Inline și (b) cantitatea formulei Inline și biomasa algelor, în blana leneșilor cu două (gri) și trei degete (negre).

estimăm că leneșii au în medie 125,5 g (14,8 g, 1 s.e.) de biomasă microbiană (în principal alge) în blană, ceea ce se traduce în aproximativ 2,6% (0,2%) din masa corporală. Experimentele noastre de fermentare in vitro au arătat că algele din blana leneșă sunt, de asemenea, foarte digerabile, că producția de VFA din digestia algelor este asociată în primul rând cu fermentarea carbohidraților și că blana leneșilor cu trei degete conține material organic suficient pentru a produce 24,4 mg de VFA·(g fur-1) din fermentația pregastrică (a se vedea materialul electronic suplimentar, tabelul S1), aproape de două ori cantitatea comparativ cu leneșii cu două degete (p < 0,001). Analiza compozițională a algelor și a frunzelor speciilor de plante preferate de leneși a arătat că ambele articole erau bogate în carbohidrați (25.7% 1.4 pentru alge față de 42.4% 3.5 pentru plante; a se vedea materialul electronic suplimentar, tabelul S2) și poseda cantități echivalente de proteine (5.0% 0.39). Cu toate acestea, în comparație cu frunzele plantelor, microalgele au fost de trei până la cinci ori mai bogate în conținut de lipide—algele de la leneșii cu două și trei degete au fost de 45,2% (4,0) și, respectiv, 27,4% (0,8) (A se vedea materialul electronic suplimentar, tabelul S2). Conținutul de lipide al microalgelor este invers legat de nivelurile de azot anorganic , ceea ce ar putea explica diferența în conținutul de lipide al algelor între speciile leneșe. Indiferent, un produs alimentar cu această compoziție lipidică ridicată ar oferi o sursă deosebit de bogată (de peste două ori mai mare decât cea a proteinelor sau carbohidraților pe gram) și o sursă rapidă de energie pentru leneși, deoarece lipidele ar ocoli de obicei procesul de fermentare pregastrică.

în mod surprinzător, aceeași specie de alge a apărut în blana și digesta atât a leneșilor cu două, cât și a celor trei degete. Mai exact, am identificat Trichophilus spp. în digesta a două dintre leneșii cu trei degete (sau 17%) și șase dintre leneșii cu două degete eșantionate (sau 38%)-se știe că această alga simbiotică locuiește doar în blana leneșilor (vezi material electronic suplimentar, figura S3) . Faptul că algele sunt ușor digerabile, dar au fost detectate în dimensiunea noastră limitată a eșantionului sugerează că frecvența algelor ingerate este probabil să fie ridicată.

concluzie

datele noastre sugerează că o serie de mutualisme legate între leneși, molii și alge (figura 3). Mai exact , leneșii par să promoveze infestarea cu molii piralide coborând la baza copacului pentru a defeca și asistând ciclul de viață al moliilor, chiar și în fața riscului sporit de prădare și a costurilor energetice semnificative . Moliile din blana leneșilor, la rândul lor, acționează ca un portal pentru nutrienți, legând ecosistemul din blana leneșă de mediul înconjurător. În ecosistemul leneșului, ciupercile sunt comune și postulăm că moliile sunt mineralizate de această comunitate abundentă de descompunători. Alternativ, molii ar putea transporta direct deșeurile organice din grămada de bălegar către blană. Indiferent de mecanism, creșterea biomasei moliei a crescut nivelurile de azot anorganic, ceea ce părea să sporească creșterea comunităților de alge pe blana leneșă. Leneșii consumă alge, probabil prin autogrooming, pentru beneficii nutriționale. Datele noastre VFA și compoziționale sugerează că algele de pe blana leneșilor sunt deosebit de bogate în carbohidrați și lipide digerabile. Pe scurt, propunem ca leneșii să pășuneze ‘algele-grădini’ pe care le-au derivat dintr-un mutualism cu trei căi (figura 3).

 Figura 3.

Figura 3. Mutualisme postulate legate (+) printre leneși, molii și alge: (a) leneșii își coboară copacul pentru a defeca și livrează molii femele gravide (+) în locurile de ovipoziție din bălegarul lor; (b) molii larvari sunt coprafag și, pe măsură ce adulții caută leneși în baldachin; (c) molii reprezintă portaluri pentru nutrienți și, prin descompunere și mineralizare prin detritivori, cresc nivelurile anorganice de azot în blana leneșă, care alimentează creșterea algelor (+) și (d) leneșii (+) consumă apoi pentru a spori dieta lor limitată.

pe lângă furnizarea de nutriție, este posibil ca cultivarea algelor să sporească supraviețuirea leneșului prin camuflaj, reducând mortalitatea de la prădătorii aerieni . Aceste două mecanisme finale de cultivare a algelor nu se exclud reciproc, dar speculăm că camuflajul furnizat de alge este secundar suplimentării nutriționale. În primul rând, avantajul ascunderii crescute în baldachin ar trebui să fie foarte puternic pentru a compensa ratele ridicate de prădare întâlnite la coborârea copacului pentru a defeca, totuși simbioza alge–leneș pare să nu aibă legătură cu distribuția prădătorului aerian principal al leneșilor, vulturul harpie (Harpia harpyja). În al doilea rând , bugetele de energie construite anterior pentru leneșii cu trei degete sugerează că cheltuielile zilnice de energie pot depăși de fapt aportul, care ar putea fi din eroare de calcul sau pentru că un produs alimentar criptic, cum ar fi algele, a fost ratat. O sursă de hrană neînregistrată ar ajuta la explicarea motivului pentru care leneșii cu trei degete sunt greu de păstrat bine hrăniți în instalațiile captive igienizate . În cele din urmă, mutualismele asociate cu leneșul cu două degete, care este furajerul mai vag și mai puțin restricționat, au fost mai echivoce. Leneșii cu două degete aveau semnificativ mai puține molii și mai puțin azot anorganic și alge, chiar dacă probabil se confruntă cu o presiune de prădare similară în baldachinul pădurii. Într – adevăr, leneșii cu două și trei degete din aceeași zonă geografică adăpostesc grupuri filogenetice distincte de Trichophilus spp., sugerând o lungă relație coevoluționară între leneși și comunitatea lor de alge .

oricare ar fi avantajul pe care algele îl conferă leneșilor, acest sindrom complex de mutualisme—printre molii, leneși și alge—pare să fi blocat leneșii cu trei degete într-un compromis evolutiv care îi cere să facă față riscului crescut de prădare pentru a păstra mutualismele legate. Susținerea ciclului de viață al moliilor poate explica de ce leneșii cu trei degete posedă o înaltă fidelitate față de doar câțiva copaci modali și o dorință marcată de a defeca în ceea ce este, pentru o leneșă, cea mai periculoasă parte a pădurii. Aceste mutualisme ar putea contribui, de asemenea, la succesul leneșului ca erbivor arboric, una dintre cele mai constrânse și mai rare strategii de hrănire în rândul vertebratelor . Studiul nostru este primul care sugerează că interacțiunile ecologice unice, pe lângă adaptările fiziologice și anatomice, pot favoriza un stil de viață arboric și erbivor; experimentele viitoare care testează legăturile mecaniciste și beneficiile presupuse ale interacțiunilor dintre leneși, molii și alge vor ajuta la separarea naturii exacte a acestor legături.

mulțumiri

Multe mulțumiri lui E. Stanley și B. Zuckerberg pentru discuții utile și comentarii cu privire la manuscris și la A. Solis pentru identificări de molii.

declarație de finanțare

finanțarea a fost asigurată de Fundația Națională pentru științe (Deb-1257535), Muzeul public Milwaukee, Universitatea din Wisconsin–Madison și Societatea Americană a mamiferelor.

note de subsol

© 2014 autorul(autorii) publicat (e) de Societatea Regală. Toate drepturile rezervate.
  • 1
    Eisenberg JF. 1978evoluția erbivorelor arborice din clasa mammalia. Ecologia folivorelor arborice (ed. & Montgomery GG), PP. 135-152. Washington, DC: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 2
    Cork SJ& Foley WJ. 1991 strategii digestive și metabolice ale folivorilor arborici în legătură cu apărarea chimică în pădurile temperate și tropicale. Apărarea plantelor împotriva erbivorelor de mamifere (eds , Palo RT& Robbins CT), PP.166-175. Boca Raton, FL: CRC Press. Google Scholar
  • 3
    McNab BK. 1978energetica folivorilor arborici: probleme fiziologice și consecințe ecologice ale hrănirii cu o aprovizionare omniprezentă cu alimente. Ecologia folivorelor arborice (ed. & Montgomery GG), PP. 153-162. Washington, DC: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 4
    Gaudin TJ. 2004relații filogenetice între leneși (Mammalia, Xenarthra, Tardigrada): dovezile craniodentale. Zool. J. Linnean Soc. 140, 255–305. (doi: 10.1111 / j. 1096-3642.2003. 00100.x). Crossref, Google Scholar
  • 5
    Peery MZ & Pauli JN. 2012 Sistemul de împerechere al unui mamifer leneș, leneșul cu două degete al lui Hoffmann. Anim. Comportă-te. 84, 555–562. (doi: 10.1016/j.anbehav.2012.06.007). Crossref, Google Scholar
  • 6
    Pauli JN & Peery MZ. 2012neașteptată poliginie puternică în leneșul cu trei degete maro-gât. PLoS Unul 7, e51389. (doi: 10.1371/jurnal.pone.0051389). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 7
    Montgomery GG & Sunquist mine. 1978 selectarea și utilizarea habitat de leneși cu două degete și trei degete. Ecologia folivorelor arborice (ed. & Montgomery GG), PP. 329-359. Washington, DC: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 8
    Foley WJ, Engelhardt WV & Charles-Dominique P. 1995trecerea digestei, dimensiunea particulelor și rata de fermentare in vitro în leneșul cu trei degete Bradypus tridactylus (Edentata: Bradypodidae). J. Zool. 236, 681–696. (doi: 10.1111 / j. 1469-7998.1995.tb02739.x). Crossref, Google Scholar
  • 9
    Britton SW. 1941forma și funcția în leneș (încheiat). Î. Rev. Biol. 16, 190–207. (doi: 10.1086 / 394628). Crossref, Google Scholar
  • 10
    Nagy KA & Montgomery GG. 1980 rata metabolică a câmpului, fluxul de apă și consumul de alimente în leneșii cu trei degete (Bradypus variegatus). J. Mamifer. 61, 465–472. (doi: 10.2307 / 1379840). Crossref, ISI, Google Scholar
  • 11
    Goffart M. 1971funcția și forma în leneș. Oxford, Marea Britanie: Pergamon Press. Google Scholar
  • 12
    Peery MZ & Pauli JN. În presă. Cacao cultivată la umbră susține o populație autosusținută de leneși cu două degete, dar nu cu trei degete. J. Appl. Ecol. (doi: 10.1111 / 1365-2664.12182). Google Scholar
  • 13
    Chiarello AG. 2008loth Ecologie: o prezentare generală a studiilor de teren. Biologia Xenarthra (eds , Vizcaino SF& Loughry WJ), PP.269-280. Gainesville, FL: University Press din Florida. Google Scholar
  • 14
    Suutari M, Majaneva M, Mai puține DP, Voirin B, Aiello A, Friedl T, Chiarello AG& Blomster J. 2010dovezi moleculare pentru o comunitate diversă de alge verzi care crește în părul leneșilor și o asociere specifică cu Trichophilus welckeri (Chlorophyta, Ulvophyceae). BMC Evol. Biol. 10, e86. (doi:10.1186 / 1471-2148-10-86). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 15
    Aiello A. 1985sloth hair: întrebări fără răspuns. Evoluția și ecologia armadillos, leneși, și vermilinguas (ed. & Montgomery GG), PP. 213-218. Washington, DC: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 16
    JK & Montgomery GG. 1976criptozele choloepi: o molie coprofagă care trăiește pe o leneșă. Știință 193, 157-158. (doi: 10.1126/știință.193.4248.157). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 17
    Odum E. 1953fundamentalele ecologiei. Philadelphia, PA: compania WB Saunders. Google Scholar
  • 18
    Chiarello AG. 1998 bugetele de activitate și modele variind de pădure Atlantic coamă lenes Bradypus torquatus (Xenarthra: Bradypodidae). J. Zool. 246, 1–10. (doi: 10.1111 / j. 1469-7998.1998.tb00126.x). Crossref, Google Scholar
  • 19
    Waage JK& cel mai bun RC. 1985arthropod associates de leneși. Evoluția și ecologia armadillos, leneși, și vermilinguas (ed. & Montgomery GG), PP. 297-311. Washington, DC: Smithsonian Institution Press. Google Scholar
  • 20
    Herre EA, Knowlton N, Mueller UG & Rehner SA. 1999evoluția mutualismelor: explorarea căilor dintre conflict și cooperare. Tendințe Ecol. Evol. 14, 49–53. (doi:10.1016 / S0169-5347 (98)01529-8). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 21
    Kiers ET, Palmer TD, Ives AR, Bruno JF& Bronstein JL. 2010mutualisme într-o lume în schimbare: o perspectivă evolutivă. Ecol. Let. 13, 1459–1474. (doi:10.1111 / j. 1461-0248.2010. 01538.x). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 22
    Bshary R, Grutter AS,Willener AST & Leimar O. 2008Pairs de pește curat cooperant oferă o calitate mai bună a serviciilor decât singletons. Natură 455, 964-966. (doi: 10.1038 / nature07184). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 23
    Janzen DH. 1966coevoluția mutualismului între furnici și salcâmi în America Centrală. Evoluție 20, 249-275. (doi: 10.2307 / 2406628). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 24
    Currie CR, Mueller UG& Malloch D. 1999patologia Agricolă a grădinilor de ciuperci de furnici. Proc. Natl Acad. Sci. SUA 96, 7998-8002. (doi: 10.1073 / pnas.96.14.7998). Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • 25
    Weimer PJ, Dien BS, Springer TL & Vogel KP. 2005 producția de gaze in vitro ca măsură surogat a fermentabilității biomasei celulozice la etanol. Appl. Microbiol. Biotehnol. 67, 52–58. (doi: 10.1007 / s00253-004-1844-7). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 26
    Goering HK & Van Soest PJ. 1970analiza fibrelor furajere: aparate, reactivi, proceduri și unele aplicații. Manualul Agricol Nr. 379. Washington, DC: Departamentul Agriculturii din SUA. Google Scholar
  • 27
    Weimer PJ, Shi y & Odt CL. 1991un sistem segmentat de livrare gaz/lichid pentru cultura continuă a microorganismelor pe substraturi insolubile și utilizarea acestuia pentru creșterea ruminococcus flavefaciens pe celuloză. Appl. Microbiol. Biotehnol. 36, 178–183. (doi: 10.1007 / BF00164416). Crossref, Google Scholar
  • 28
    Bradford mm. 1976o metodă rapidă și sensibilă pentru cuantificarea cantităților de micrograme de proteine utilizând principiul legării proteinei-colorant. Anal. Biochem. 72, 248–254. (doi:10.1016/0003-2697(76)90527-3). Crossref, PubMed, Google Scholar
  • 29
    Dubois M, Gilles KE, Hamilton JK, Rebers PA & Smith F. 1956metoda colorimetrică pentru determinarea zaharurilor și a substanțelor conexe. Anal. Chem. 28, 350–356. (doi: 10.1021 / ac60111a017). Crossref, ISI, Google Scholar
  • 30
    Huang G-H, Chen G & Chen F. 2009metoda de screening rapidă pentru producția de lipide în alge pe baza fluorescenței Roșii a Nilului. Bioenergia Biomasei 33, 1386-1392. (doi: 10.1016/j.biombioe.2009.05.022). Crossref, Google Scholar
  • 31
    Nadelhoffer KJ, Aber JD& Melillo JM. 1984 modele sezoniere de absorbție de amoniu și nitrați în nouă ecosisteme forestiere temperate. Solul Plantelor 80, 321-335. (doi: 10.1007 / BF02140039). Crossref, Google Scholar
  • 32
    Williams PJ le B & Laurens LML. 2010microalge ca materii prime pentru biodiesel și Biomasă: revizuirea și analiza biochimiei, energeticii și economiei. Energie Environ. Sci. 3, 554–590. (doi: 10.1039 / b924978h). Crossref, Google Scholar
  • 33
    Diniz LS& Oliveira PM. 1999probleme clinice ale leneșilor (Bradypus sp. și Choloepus sp.) în captivitate. J. Zoo Wildl. Med. 30, 76–80. PubMed, Google Scholar



+