Uma síndrome de mutualismo reforça o estilo de vida de um bicho-preguiça

Introdução

Enquanto herbivoria é a principal estratégia de forrageamento entre os mamíferos arborícolas herbívoros são extremamente raros. Com efeito, menos de 4% de todos os géneros de mamíferos contêm espécies que são, em certa medida, arborícolas e herbívoras, e apenas 10 espécies de mamíferos (ou menos de 0,2% da diversidade de mamíferos) são consideradas herbívoros arborícolas especializados . Espécies que se alimentam de matéria vegetal nas árvores possuem um estilo de vida altamente restrito. Por um lado, eles devem ser pequenos e leves para serem suportados no dossel; por outro lado, o pequeno tamanho do corpo limita a capacidade digestiva, especialmente para o processamento de matéria vegetal, que é rico em fibras, mas baixo em nutrientes digeríveis. Assim, embora a evolução para a herbivoria arborícola seja encontrada em grupos de mamíferos taxonomicamente díspares, incluindo primatas, preguiças e marsupiais, todos pesam entre 1 e 14 kg . Assim, a raridade deste estilo de vida e a convergência do tamanho do corpo entre os mamíferos herbívoros e arborícolas parecem refletir restrições da Energética nutricional no tamanho do corpo . Para superar tais restrições, os herbívoros arborícolas evoluíram adaptações anatómicas dramáticas (por exemplo, órgãos digestivos pré-castráticos semelhantes aos ruminantes), fisiológicas (por exemplo, taxas metabólicas deprimidas) e comportamentais (por exemplo, preferências dietéticas rigorosas).

os Preguiças, ou los perezosos (“os lázios”) em espanhol, são mamíferos neotropicais em movimento lento. Os dois grupos filogenéticos, dois – (Choloepus spp.) e de três dedos (Bradypus spp.) preguiças (figura 1a, b), divergiram em torno de 40 Ma e são ecologicamente bastante diferentes. Embora ambos são de tamanho médio foregut fermentação mamíferos arborícolas , dois dedos preguiças possuem relativamente grande casa-intervalos ( mas até 140 ha) e, comparativamente, dieta diversificada de matérias animais, frutos e folhas, enquanto que três-toed preguiças têm acesso altamente restrito casa-intervalos ( intervalo = 0.3–15.0 ha) e são considerados como estrita folivores . Além disso, os preguiças individuais de três dedos são especialistas, rostando e consumindo folhas de apenas algumas espécies de árvores dentro da floresta . Devido à sua dieta nutricionalmente pobre e tóxica, preguiças de três dedos possuem a menor taxa de digestão para qualquer mamífero . Para contabilizar esta acumulação de baixa energia, os preguiças de três dedos possuem uma taxa metabólica extremamente baixa, menos da metade do esperado para a sua massa .

cerca de uma vez por semana, preguiças de três dedos descem do dossel para a base de sua árvore modal, onde eles criam uma depressão no chão com sua cauda vestigial, e depositam seu estrume. Após a defecação, os preguiças cobrem a latrina com lixo de folhas e ascendem ao dossel . Os preguiças-de-dois-dedos defecam do dossel ou no chão, especialmente quando mudam de árvores (o que eles fazem frequentemente) , e sua rotina, em termos de frequência e fidelidade do local, é muito menos limitada . Descer uma árvore é arriscado e energeticamente caro para qualquer preguiça. Na verdade, é a principal causa de mortalidade para uma preguiça; mais de metade de todas as mortes de preguiça adulta que temos documentado foram eventos de depredação quando os preguiças estavam no chão ou perto dele . Além disso, estimamos que o custo médio de descer da copa para defecar constitui aproximadamente 8% do orçamento energético diário de uma preguiça (veja o material suplementar eletrônico para mais detalhes). Dado o elevado risco e o custo energético de uma preguiça defecar no chão da floresta, seria de esperar que fosse um comportamento importante para melhorar a aptidão. Os benefícios sugeridos deste comportamento para preguiças de três dedos incluem fertilizar as suas árvores preferidas, comunicar com outras preguiças através de latrinas ou evitar a detecção de predadores . Dadas as restrições nutricionais impostas pelo estilo de vida dos preguiças das árvores, nós hipotetizamos que este comportamento poderia ser impulsionado por um críptico, mas importante, insumo nutricional.

ambas as espécies de preguiças abrigam um conjunto diversificado de microrganismos simbióticos nas suas peles, incluindo espécies de algas, artrópodes e fungos nocivos, muitos dos quais só existem no ecossistema fosforético residindo em peles de preguiça. Algas verdes (Trichophilus spp.) são especialmente abundantes . Os pêlos individuais de preguiças com três dedos possuem fissuras transversais únicas, que permitem que o eixo do cabelo fique saturado com água da chuva, e que as algas colonizam e crescem hidroponicamente . Uma relação comensal também foi atribuída a preguiças e mariposas piralidas (Cryptoses spp.), em que as mariposas exigem a associação (+), mas porque elas não se alimentam de preguiças, não impõem nenhuma consequência (0) em seu hospedeiro . Quando uma preguiça desce uma árvore e defeca, as fêmeas gravidas deixam a preguiça e oviposito nos excrementos frescos. As larvas são copráficas, desenvolvendo-se inteiramente dentro do estrume, e os adultos emergem e voam para o dossel para procurar os seus locais de acasalamento em peles de preguiça para continuar o seu ciclo de vida. Embora preguiças de três dedos regularmente autogroom, eles são ineficazes na remoção de traças de preguiça . Como o ciclo de vida das mariposas piralidas é inteiramente dependente desses comportamentos inexplicáveis em preguiças de três dedos, nós postulamos que a interação entre a preguiça e a mariposa pode realmente ser um importante mutualismo, onde os preguiças também estão se beneficiando em virtude de sua Associação (+/+).Os Mutualismos-interacções benéficas conjuntas entre membros de diferentes espécies—são omnipresentes Na natureza e entre as mais importantes de todas as interacções ecológicas . Desde difusa e indireta rigorosamente a co-evoluiram interações diretas entre várias espécies , mutualisms anteriormente ter sido chamado para a conta de outro modo inexplicáveis comportamentos, tais como “limpador de peixe’ remoção de ectoparasitas do cliente peixes de recife , ou formigas defesa de árvores de acácia , e como um mecanismo pelo qual nutricionalmente limitada organismos cultivar e manter uma fonte de alimento, como os observados na fungicultural sistemas de folha de cortador de formigas . Tendo em conta os riscos aparentemente não recompensados que a preguiça parece estar a suportar em nome das traças, fizemos a hipótese de que os simbiontesforéticos, anteriormente acreditados em possuir uma relação comensal com os preguiças, estavam de facto a reforçar esta relação, fornecendo insumos nutricionais aos seus hospedeiros.

Para explorar a relação de preguiças com seus phoretic symbionts, nós capturamos dois adultos e três-toed preguiças e quantificados o número de pyralid mariposas infestando cada indivíduo, bem como outros importantes componentes do ecossistema dentro de preguiça de peles, incluindo a concentração de nitrogênio inorgânico e fósforo, e a biomassa da alga sobre a sua pele. Também coletamos digesta do estábulo dos preguiças para determinar se membros da comunidade dentro da pele estavam sendo consumidos. Nós previmos que o comportamento rígido observado em preguiças de três dedos promoveu infestação de traças, e densidade de traças seria maior comparado com preguiças de dois dedos. Previmos ainda que, como as traças são um dos únicos portais de material orgânico exógeno para este ecossistema, o aumento da densidade das mariposas promoveria a disponibilidade de nutrientes e a produtividade dentro das peles de preguiça, e potencialmente forneceriam insumos nutricionais para aliviar algumas das restrições enfrentadas por este herbívoro arborícola especializado.

Material e métodos

(a) descrevendo o ecossistema em uma preguiça

realizamos trabalhos de campo aproximadamente 85 km a nordeste de San José, Costa Rica (10,32° N, -83,59° W). Ambas as preguiças de três dedos de garganta castanha (Bradypus variegatus) e as preguiças de dois dedos de Hoffmann (Choloepus hoffmanni) são relativamente abundantes em todo o nosso local de estudo. O trabalho de campo foi conduzido conforme estipulado e autorizado pelo protocolo A01424 da IACUC pela Universidade de Wisconsin-Madison, e aderiu às diretrizes para o uso de mamíferos em pesquisas estabelecidas pela Sociedade Americana de mamífero. O acesso foi concedido pelo proprietário privado, e nosso projeto e coleta de amostras foi aprovado pelo Ministerio de Ambiente, Energia y Telecomunicaciones, Sistema Nacional de Águas de Conservación, Costa Rica. Todas as amostras foram importadas para os Estados Unidos com a aprovação da CITES e do United States Fish and Wildlife Service. Para documentar a comunidade de mariposas e algas, bem como quantificar os níveis de nitrogênio inorgânico e fósforo nas peles de preguiça, capturamos previamente marcados adultos com dois- (n = 14) e três-dedos (n = 19), seguindo os procedimentos padrão em agosto de 2012. Como os jovens preguiças são muitas vezes desprovidos de algas e parecem adquirir sua comunidade de algas de sua mãe , não incluímos juvenis em nossas análises. Cortamos uma mecha de cabelo do dorsum de cada preguiça e recolhemos todas as traças da preguiça com um vácuo Invertebrado. Em média, coletamos 15,2 (±2,9; intervalo = 4-39) e 4,5 (±1,3; intervalo = 0-21) traças de três – e dois-todos, respectivamente. Para quantificar as concentrações de azoto inorgânico e fósforo, recolhemos amostras (0,1 g) de peles de preguiça e lavámo-las com 15 ml de água desionizada durante 15 minutos. A lavagem foi filtrada através de 0,45 µm seringa filtro de membrana, e analisados para e usando um fluxo de injeção analyser (Quickchem 8000 FIA, Lachat Instrumentos) e fósforo total usando um ICP/OES (Iris Vantagem, Thermo Fisher). As mariposas foram identificadas (Cryptoses choloepi Dyar; Pyralidae: Chrysauginae) nos laboratórios sistemáticos de Entomologia (USDA, Agricultural Research Service). Pesamos cada traça (±0,1 µg), e dividimos a biomassa total de traça infestada pela massa da preguiça (±0.1 kg) para explicar as diferenças individuais no tamanho do corpo; mesmo sem escala, no entanto, detectamos uma relação significativa entre e tanto número de mariposas e biomassa total de mariposas (ver material suplementar eletrônico, figura S1).

medimos a clorofila numa concentração da biomassa microbiana na pele de cada preguiça por fluorometria. Brevemente, 0,01 g de pele de cada preguiça foi sonicado em ddH2O 1× e metanol 3× (para aprox. 30 min cada) separar as células de algas da pele (ver material suplementar electrónico, figura S2); o filtrado da lavagem foi centrifugado e medido num fluorómetro para calcular a concentração de clorofila. As nossas estimativas de biomassa de algas foram corroboradas pela alteração da massa da pele após a sonificação (ou seja, a diminuição da massa da pele após a remoção de algas estava relacionada com a concentração de clorofila a). Nós usamos essa mudança na massa da pele após a sonificação para aproximar a biomassa de algas em cada amostra. Nós então escalamos nossa estimativa de biomassa de algas da amostra para aproximar a massa total de algas em toda a preguiça, assumindo que 20% da massa corporal da preguiça era pele e que a variação percentual observada em amostras de pele da limpeza era constante em toda a área de superfície do animal. Nós comparamos diferenças entre duas e três preguiças em biomassa de traças escaladas, concentrações e biomassa de algas com testes t, e exploramos a relação entre biomassa de traças e , e entre com espécies como uma variável categórica. Porque a interação para as espécies e a variável predictor não foram significativas para ambas as espécies de traça × (t = 1,09, p = 0,28) e (t = 1,40, p = 0.17), reportamos o modelo de regressão linear simples com a variável contínua (por exemplo, biomassa de traça ou ).

(b) fermentação In vitro de experimentos

Para quantificar a digestibilidade das algas na pele de ácidos orgânicos a partir de pregastric fermentação microbiana in vitro fermentações foram realizadas utilizando um ruminante de inóculo, uma prontamente disponíveis comunidade microbiana com a capacidade de degradar uma grande variedade de componentes da planta. O inóculo foi composto a partir de duas vacas leiteiras de Holstein (Bos taurus) e preparado como descrito anteriormente , exceto que o fluido de ruminal espremido foi diluído para um OD525 de 5,0 usando tampão reduzido que continha 1 g de triptase peptona por litro. Foram realizadas fermentações em frascos de soro de vidro de 5 ml (Wheaton Scientific) que continham 150 mg de pele de preguiça seca ao ar de duas preguiças (n = 10) e três preguiças (n = 10). Para avaliar a contribuição das algas e da matéria orgânica para a fermentação, incluímos frascos de peles das mesmas preguiças, mas que tinham sido lavadas e sonicadas em metanol para remover algas e outras matérias orgânicas associadas. Foram também analisados quatro frascos em branco com apenas inóculo ruminal e tampão reduzido. Os frascos para injectáveis foram primeiro gaseados vigorosamente com CO2 durante 2 minutos, e depois selados firmemente com rolhas de borracha butílica #00. Adicionou-se um inóculo diluído de ruminal (2, 00 ml) com gaseificação de CO2 e o frasco para injectáveis foi selado com uma rolha de borracha butílica e fixado com um selo de alumínio.; estas inoculações foram realizadas numa sala a 39 ° C após equilíbrio de temperatura do fluido ruminal diluído. Com excepção de um aperto de mão vigoroso a aproximadamente 0, 1, 2, 4 e 16 h, os frascos para injectáveis foram incubados numa posição vertical sem agitação. Após 24 h de incubação, os frascos foram desapertados e 1, 00 ml de água desionizada foram adicionados. O Conteúdo líquido foi misturado várias vezes com um micropipetador, e 1, 00 ml do líquido foi removido para microcentrifugação (12 000×g, 10 min, 4°C). O sobrenadante foi analisado em ácidos orgânicos por HPLC . A produção líquida de ácidos gordos voláteis individuais e totais (VFA; após subtracção das concentrações em branco) foi analisada por um modelo misto no SAS v. 9.2, com espécies de preguiça e tratamento da pele (lavadas versus não lavadas) como variáveis de classe, uma espécie × interacção de tratamento e com cada animal como variável aleatória. Os dados (ver material suplementar electrónico, quadro S1) revelaram que os VFA de cadeia linear C2–C5 (acético através de valeric) derivados principalmente da fermentação dos hidratos de carbono eram produzidos em quantidades mais elevadas a partir de peles não lavadas do que de peles lavadas, e em peles a partir de preguiças de três dedos dos pés do que de preguiças de dois dedos dos pés. Por outro lado, a produção de aminoácidos de cadeia AFA (isobutírico, 2-methylbutyric e isovaleric), que são exclusivamente derivados de aminoácidos fermentações (especificamente, os aminoácidos de cadeia ramificada-leucina, isoleucina e valina), foi baixa e não diferiu entre as espécies ou com o tratamento (p > 0.30), sugerindo uma capacidade mínima para pregastric fermentação de algas proteína.

(c) análise da Composição de algas e plantas

realizamos análises de composição de carboidratos, proteínas e lipídios de algas amostras extraídas de peles de dois (n = 10) e três-toed (n = 10), preguiças, bem como a folha de amostras a partir dos seis mais consumidas espécies de plantas como porcentagem do teor de matéria seca. Para a análise de hidratos de carbono e proteínas, as amostras (1-7 mg, pesando até 0, 001 mg) foram suspensas em 200-600 µl de 0,2 m NaOH, aquecidas a 80°C durante 40 minutos, com mistura frequente por inversão, e arrefecidas até à temperatura ambiente. Após neutralização com 0.38 volumes de ácido acético glacial a 10% (v/v), as proteínas foram avaliadas pelo método Bradford utilizando Coomassie Plus reagent (BioRad) com lisozima como padrão; os hidratos de carbono foram analisados pelo método do ácido fenol-sulfúrico, utilizando glucose como padrão. Para extracções lipídicas, algas secas ao ar (60 ° C) (aprox. 50 mg) e as folhas (100-200 mg) foram suspensas em 2 ml de CHCl3, 2 ml de metanol e 1 ml de H2O em tubos roscados com revestimentos de Teflon. Após a vórtice de 2 minutos, os tubos foram centrifugados (2500×g, 10 min, temperatura ambiente) e a fase de clorofórmio foi recuperada. O material restante foi extraído três vezes, cada um com 2 ml de clorofórmio. Os quatro extractos de clorofórmio foram agrupados e tratados com 3 ml de NaCl saturado em água. Após a centrifugação final, a fase de clorofórmio foi recuperada e evaporada para aproximadamente 0, 5 ml de volume sob N2. Os extratos concentrados foram quantitativamente transferidos com lavagens CHCl3 para tubos de microfuge de 1,5 ml pré-pesados e o CHCl3 evaporado. Os tubos de microfuge foram então dessecados durante a noite a 60 ° C antes da pesagem. Foram utilizados tubos em branco para corrigir a perda de peso de tubos de microfuge vazios por secagem.

(d) identificando algas no digesta de preguiças

recolhemos digesta do estomago de dois- (n = 16) e de três-Todos (n = 12) através de sonda gástrica para determinar se as algas tinham sido consumidas por preguiças. Filtrámos uma alíquota de 2 ml de digesta através de uma peneira de 60 µm para excluir partículas grandes. Preparámos então lâminas de microscópio com 30 µl de digesta filtrada e vimos cada lâmina com um microscópio de luz composto a 400× ampliação. Contámos 100 células de algas ou cianobactérias para cada lâmina, e fotografámos cada célula detectada. As algas e cianobactérias foram identificadas com a maior resolução taxonómica possível, tendo sido fotografados grupos representativos de algas e cianobactérias (ver material suplementar electrónico, figura S3).

comparamos a comunidade de algas detectada na digesta com a pele de dois- (n = 5) e três-Todos (n = 5) preguiças. A pele destes indivíduos foi colocada num tubo de microcentrifugação contendo 1 ml de ddH2O e embebida durante 1 h, agitada a cada 15 minutos durante 5 minutos. A pele foi removida dos frascos enquanto o sobrenadante era utilizado para montagem ao microscópio. Foram preparadas lâminas para microscópios utilizando 30 µl de sobrenadante, utilizando um microscópio luminoso composto a 400× ampliação e identificado como descrito acima. Foram recolhidas fotografias de 100 células de algas e cianobactérias de cada lâmina.

Resultados e discussão

Como previsto, três-toed preguiças abrigavam mais mariposas (figura 1c), bem como maiores concentrações de (figura 1d) e aumento de biomassa de algas (figura 1e) em sua pele de dois dedos preguiças. Encontramos uma tendência semelhante, mas não detectar uma parte significativa (p > 0.05) diferença, em ou fósforo total (principalmente sob a forma de ) entre as espécies (ver eletrônico material suplementar, figura S4). No entanto, como comumente observado nos solos, estes nutrientes são susceptíveis de ser rapidamente adquiridos por organismos fotossintéticos ou lixiviados durante Chuveiros . Independentemente de preguiça espécies, concentração foi positivamente relacionada com o número de pyralid traças na pele (figura 2a), e a biomassa de algas também aumentou com a concentração de no pêlo das preguiças (figura 2b).

estimamos que o preguiças, em média, porto 125.5 g (±14.8 g, ±1 s.e.) da biomassa microbiana (principalmente algas) em sua pele, o que se traduz em cerca de 2,6% (±0.2%) de sua massa corporal. Nossa fermentação in vitro de experiências revelou que as algas na preguiça de pele também são altamente digeríveis, que VFA produção de algas digestão está principalmente associada com a fermentação de carboidratos, e que de peles de três-toed preguiças contém material orgânico suficiente para produzir de 24,4 mg de VFAs·(g peles−1) a partir de pregastric fermentação (ver eletrônico material suplementar, tabela S1), quase o dobro em comparação com dois dedos, preguiças (p < 0.001). A análise de composição de algas e folhas de espécies vegetais preferidas pelos preguiças revelou que ambos os itens eram ricos em carboidratos (25.7% ± 1, 4 para as algas versus 42, 4% ± 3, 5 para as plantas; ver material suplementar electrónico, quadro S2), e possuíam quantidades equivalentes de proteínas (5, 0% ± 0, 39). Em comparação com as folhas de plantas, no entanto, as microalgas eram três a cinco vezes mais ricas em teor de lípidos—algas de duas e três preguiças com três dedos foram 45,2% (±4,0) e 27,4% (±0,8) de lípidos, respectivamente (ver material suplementar electrónico, quadro S2). O teor de lípidos das microalgas está inversamente relacionado com os níveis de azoto inorgânico , o que pode explicar a diferença no teor de lípidos das algas entre as espécies de preguiça. Independentemente disso, um item alimentar com esta elevada composição lipídica proporcionaria um especialmente rico (mais do dobro do que em comparação com proteínas ou carboidratos por grama) e uma fonte rápida de energia para preguiças, já que os lípidos tipicamente contornariam o processo de fermentação pré-castrática.Sem surpresa, a mesma espécie de alga ocorreu na pele e digesta de ambos os abrunhos com dois e três dedos. Especificamente, identificámos Trichophilus spp. na digesta de duas das preguiças de três dedos (ou 17%) e de seis das preguiças de dois dedos amostradas (ou 38%)-esta alga simbiótica só é conhecida por habitar a pele das preguiças (ver material suplementar electrónico, figura S3). O facto de as algas serem facilmente digeríveis, mas terem sido detectadas no nosso tamanho limitado da amostra, sugere que a frequência das algas ingeridas é provavelmente elevada.

Conclusion

Our data suggest that a series of linked mutualisms occurs between sloths, moths and algae (figure 3). Especificamente, os preguiças parecem promover a infestação de mariposas piralidas, descendo para a base da árvore para defecar e ajudar o ciclo de vida das mariposas , mesmo em face do aumento do risco de predação e custos energéticos significativos . As mariposas na pele das preguiças, por sua vez, atuam como um portal para nutrientes, ligando o ecossistema dentro das peles de preguiça ao ambiente circundante. Dentro do ecossistema da preguiça, fungos são comuns e postulamos que as traças estão sendo mineralizadas por esta abundante comunidade de decompositores. Alternativamente, as traças podem estar transportando diretamente resíduos orgânicos da pilha de Esterco para a pele. Independentemente do mecanismo, o aumento da biomassa da traça aumentou os níveis de nitrogênio inorgânico, o que parecia aumentar o crescimento das Comunidades de algas em peles de preguiça. Os preguiças consomem algas, presumivelmente por autogrooming, para benefício nutricional. Os nossos dados de VFA e composição sugerem que as algas na pele das preguiças são especialmente ricas em hidratos de carbono digeríveis e lípidos. Em suma, propomos que os preguiças pastem os “jardins de algas” que derivaram de um mutualismo de três vias (Figura 3).

além de fornecer nutrição, é possível que o cultivo de algas aumente a sobrevivência da preguiça através de camuflagem reduzindo a mortalidade de predadores aéreos . Estes dois mecanismos finais de cultivo de algas não se excluem mutuamente, mas especula-se que a camuflagem fornecida pelas algas é secundária à suplementação nutricional. Em primeiro lugar, a vantagem de um maior encobrimento dentro do dossel teria de ser muito forte para compensar as altas taxas de predação encontradas ao descer a árvore para defecar, no entanto, a simbiose da preguiça–algas parece não estar relacionada com a distribuição do predador aéreo primário dos preguiças, a Harpia harpyja. Em segundo lugar , orçamentos de energia previamente construídos para preguiças de três dedos sugerem que o gasto diário de energia pode realmente exceder a ingestão, o que pode ser de erro computacional ou porque um item de alimento críptico, como algas, foi perdido. Uma fonte de alimento não contabilizada ajudaria a explicar porque é que os preguiças com três dedos são difíceis de manter bem nutridos em instalações em cativeiro higienizadas . Finalmente, os mutualismos associados à preguiça de dois dedos, que é o forager mais vago e menos restrito, foram mais equívocos. Preguiças de dois dedos possuíam significativamente menos Traças, e menos nitrogênio inorgânico e algas, mesmo que eles presumivelmente enfrentam uma pressão de predação semelhante no dossel florestal. Com efeito, os abrunhos de dois ou três dedos dos pés da mesma área geográfica abrigam grupos filogeneticamente distintos de Trichophilus spp., sugerindo uma longa relação de coevolucionalidade entre preguiças e sua comunidade de algas .

qualquer que seja a vantagem que as algas conferem aos preguiças, esta síndrome complexa de mutualismos—entre mariposas, preguiças e algas—parece ter fechado os preguiças de três dedos em um comércio evolutivo que requer que ele enfrente o risco de predação aumentado, a fim de preservar os mutualismos ligados. Apoiar o ciclo de vida das traças pode explicar por que os preguiças de três dedos possuem uma alta fidelidade a apenas algumas árvores modais, e uma vontade marcada de defecar no que é, para uma preguiça, a parte mais perigosa da floresta. Estes mutualismos também podem contribuir para o sucesso da preguiça como um herbívoro arborícola, uma das estratégias de forragem mais restritas e raras entre os vertebrados . Nosso estudo é o primeiro a sugerir que interações ecológicas únicas, além de adaptações fisiológicas e anatômicas, podem promover um estilo de vida arborícola e herbívoro; experiências futuras que testem as ligações mecanicistas e os benefícios putativos das interações entre preguiças, Traças e algas ajudarão a separar a natureza exata dessas ligações.

Funding statement

Funding was provided by the National Science Foundation (DEB-1257535), the Milwaukee Public Museum, The University of Wisconsin–Madison and the American Society of Mammalogists.

notas de rodapé